Prévia do material em texto
Criação, multiplicação e manejo de abelhas nativas para a polinização agrícola no Brasil Breno M. Freitas Antonio Diego M. Bezerra 2024 Criação, multiplicação e manejo de abelhas nativas para a polinização agrícola no Brasil Breno M. Freitas Antonio Diego M. Bezerra DECLARAÇÃO Este livro foi produzido pelo Grupo de Pesquisas com Abelhas da Universidade Federal do Ceará, oficialmente denominado Interações abelha-planta para polinização e produção, e cadastrado no Diretório dos Grupos de Pesquisa do CNPq (Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico). O livro resulta dos relatórios parciais e finais do Termo de Cooperação assinados entre a Bayer AG. (Alemanha) e a Universidade Federal do Ceará (Brasil) para apoio e execução do projeto “Criação, multiplicação e manejo de polinizadores nativos para a polinização agrícola no Brasil”. Toda a atenção foi dada para que apenas informações corretas à época da publicação, resultantes dos estudos científicos conduzidos no projeto, constassem dessa obra. No entanto, não podemos afirmar que sejam totalmente corretas sob quaisquer condições, especialmente considerando a grande extensão do Brasil, diferentes condições ecológicas e populações de abelhas envolvidas. Variações podem ocorrer e necessitar de estudos complementares locais. Todas as informações apresentadas nesse livro são gratuitas e para exclusivo uso público. Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP) (Câmara Brasileira do Livro, CP, Brasil) Freitas, Breno M. ISBN 978-65-00-93197-6 1. Abelhas - Criação 2. Abelhas - Manejo 3. Abelhas - Produção 4. Agricultura 5. Meliponicultura 6. Polinizadores 24-192228 CDD-595.799 Criação, multiplicação e manejo de abelhas nativas para a polinização agrícola no Brasil / Breno M. Freitas, Antônio Diego M. Bezerra. -- Fortaleza, CE: Laboratório de abelhas, Universidade Federal do Ceará, 2024. Copyright © Abril de 2024 1° edição Foto da capa: cópula de Epanthidium tigrinum em flor de Aeschynomene sensitiva. Autora: Vitória Inna Mary de Sousa Muniz CAPÍTULO 10 CRIAÇÃO RACIONAL E MANEJO DE COLÔNIAS DA ABELHA JATI (Plebeia flavocincta) E SEU USO POTENCIAL PARA POLINIZAÇÃO DE CULTIVOS AGRÍCOLAS Operária de Plebeia flavocincta em flor de fisális (Physalis angulata ) 258 CRIAÇÃO RACIONAL E MANEJO DE COLÔNIAS DA ABELHA JATI (Plebeia flavocincta) E SEU USO POTENCIAL PARA POLINIZAÇÃO DE CULTIVOS AGRÍCOLAS Maria da Conceição Parente, Felipe Jackson de Farias-Silva, Francisco Felipe Monteiro Farias, Renan Esmeraldo Ribeiro Filho, Ananda Maria Soares Abreu, Ana Vitória Pereira Lima, Breno Magalhães Freitas Resumo Muito conhecida entre os meliponicultores como abelha jati ou mosquito, a espécie Plebeia flavocincta constitui uma parcela essencial da grande diversidade de meliponíneos no Brasil. Apesar de muito populares na região de Caatinga devido ao temperamento dócil, fácil manipulação das colônias e aptidão produtiva, essas abelhas de pequeno porte ainda têm sido pouco estudadas, principalmente no que se refere ao seu manejo. Dessa forma, este capítulo tem o intuito de compartilhar aspectos sobre técnicas de criação e manejo reprodutivo (divisão ou multiplicação artificial de enxames) e alimentar (suplementação energética e protéica), bem como discutir o uso potencial para polinização de culturas com demandas específicas, flores pequenas, cultivadas em pequenas áreas e/ou em casa de vegetação, que são menos adequadas a abelhas de grande porte. Palavras-chaves: criação de abelhas, manejo de abelhas, Plebeia sp., meliponicultura, multiplicação de colônias, polinização. Introdução Dentre a grande diversidade dos meliponíneos, também chamados de abelhas sem ferrão, as atenções de criadores e estudiosos concentram-se principalmente nas espécies de médio e grande porte, deixando de lado as espécies menores, seja porque produzem pouco mel ou por serem menos vistosas que as demais. Como consequência, elas têm sido pouco estudadas, especialmente no que diz respeito aos seus manejos alimentar e reprodutivo, como é o caso para as espécies do gênero Plebeia. O gênero Plebeia constitui um grupo diversificado de abelhas sem ferrão, que apresenta grande distribuição em regiões tropicais e subtropicais do continente americano, podendo ser encontradas desde a porção sul do México até o norte da Argentina, onde 42 espécies já são conhecidas. No Brasil, até o momento se tem registro de 21 delas (Camargo; Pedro, 2013; Ascher; Pickering, 2023) (Figura 259 1). Esse grupo é composto por abelhas consideradas de pequeno porte, podendo o seu tamanho variar entre 3 e 6 mm (Michener, 2007). O tamanho das colônias é bastante variável de acordo com a espécie, podendo a média estimada variar de pouco mais de 100, em Plebeia franki, a até um número aproximado de 7.000 abelhas adultas, observado em Plebeia saiqui (Roubik, 1983; Witter et al., 2007). Figura 1 - Mapa de distribuição tropical e subtropical para as abelhas do gênero Plebeia, com destaque para a espécie Plebeia flavocincta. Semelhante a outros grupos de meliponíneos, os ninhos das abelhas do gênero Plebeia têm em comum a diversidade de locais de construção, que podem ser ocos em troncos de árvores, fendas em rochas, cavidades feitas por outros animais, paredes de casas antigas, cavidades no solo, ninhos expostos, em ripas de palmeira etc.; entrada e túnel de acesso; área de potes de alimento (onde as operárias estocam mel e pólen); e a área na qual são encontrados os favos de cria formados por células onde estão os ovos colocados pela rainha, que se desenvolverão em novos indivíduos (Roubik, 1983; Nogueira-Neto, 1997; Roubik, 2006; Witter et al., 2007; Grüter, 2020). A depender da espécie, as células de cria podem ser construídas em forma de favos horizontais (ex. Plebeia flavocincta) ou agrupadas entre si, lembrando um “cacho” (ex. Plebeia lucii) (Moure, 2004; Maia et al., 2022) (Figura 2). Dentre as abelhas do gênero Plebeia mais conhecidas no Nordeste brasileiro, a Plebeia 260 flavocincta é uma das mais importantes, por ser nativa e apresentar distribuição restrita a essa região, principalmente em áreas de clima semi-árido (Figura 1). Apesar de pequenas e produzir pouco mel, este é considerado medicinal por muitas comunidades tradicionais, e essas abelhas visitam uma diversidade de plantas nativas e cultivadas atuando na polinização de muitas, especialmente aquelas de flores bem pequenas, ignoradas pelas abelhas de maior porte. Neste capítulo, portanto, concentraremos nossa atenção no criatório de P. flavocincta, particularmente nos aspectos de manejo alimentar e reprodutivo, visando uma multiplicação de colônias mais rápida e eficiente nessa espécie. Figura 2 – Tipos de arranjos das células de cria no gênero Plebeia: a – em favos horizontais sobrepostos (seta vermelha), como nesta colônia de P. flavocincta; b – agrupadas tridimensionalmente em forma de cachos (seta amarela), como nesta colônia de P. minima. A abelha Plebeia flavocincta Plebeia flavocincta é popularmente conhecida como abelha mosquito, mosquitinho ou jati devido ao seu tamanho pequeno, que atinge em média 4,5 mm (Maia et al., 2022). Apresenta como 261 características que se destacam marcações na parte frontal da cabeça, cujas cores podem variar de esbranquiçada a amarelada, abdômen de coloração entre amarelo-castanho e marrom escuro e uma linha amarela em formato de “U” em seu tórax (Imperatriz-Fonseca; Koedam; Hrncir, 2017; Maia et al., 2022) (Figura 3). Figura 3 - Operárias de Plebeia flavocincta aglomeradas na superfície do favo de cria mostrando a aparência característica dessa espécie e o seu pequeno tamanho quando comparado à mão que segura o favo. A abelha jati ocorre em áreas com ampla diversidade de condições ambientais, climáticas e ecológicas, podendo os seus ninhos serem estabelecidos nos mais variados locais, tanto em ocos de árvores (nativas ou exóticas),em áreas urbanas (ex. cavidades de muros ou de outras construções feitas pelo homem) ou em substratos mais inusitados, como orifícios de postes de cerca ou de cocos secos e vazios (Martins et al., 2004; Ribeiro; Taura, 2019) (Figura 4). Essas características estão associadas à alta capacidade adaptativa a diferentes habitats e fontes de alimento que essa espécie possui aceitando uma grande variação na concentração de açúcar nas fontes de energia, por exemplo; sua necessidade de uma quantidade de alimento bem menor que outras espécies devido ao menor porte dos indivíduos e tamanho da colônia; bem como uma de suas principais formas de defesa, que é a discrição, na qual os seus ninhos são construídos em locais camuflados, de modo a não serem facilmente percebidos por predadores ou inimigos naturais (Couvillon et al., 2008; Grüter; Jongepier; Foitzik, 2018; Silva; Menezes; Freitas, 2019). 262 Figura 4 – Ninho natural de Plebeia flavocincta encontrado em área urbana construído no interior de uma cavidade em uma pilastra de concreto: a – visão geral mostrando a localização do ninho (seta vermelha); b – abelhas guardas na discreta entrada do ninho. Criação e manejo de Plebeia flavocincta Em razão da ampla ocorrência de P. flavocincta na região Nordeste do Brasil, aliado ao seu temperamento dócil e à fácil manipulação das colônias, a sua criação torna-se favorável para a produção de mel, própolis e pólen, bem como facilita o seu uso por criadores iniciantes na atividade, inclusive na meliponicultura em áreas urbanas (Maia et al., 2015; Félix; Freitas, 2021). O mel produzido por essa espécie, apesar de ser em menor quantidade devido o tamanho das colônias (em média 35 ml por colônia), é caracterizado por ser muito apreciado e valorizado principalmente entre comunidades locais, não somente pelo seu tradicional uso alimentício, mas também pelo uso medicinal, em função de suas propriedades antifúngicas (Silva et al., 2015; Maia et al., 2022). Assim, P. flavocincta é uma das espécies vistas com maior frequência em meliponários na região da Caatinga (Maia et al., 2015; Félix; Freitas, 2021), mas o criatório dessa espécie ainda enfrenta muitos desafios para ser consolidada de forma regular e, dentre os principais, estão a criação adequada dessas abelhas, bem como a multiplicação e produção de colônias em larga escala, como visto também para outros meliponíneos (Meneses, 2016; Eleutério; Rocha; Freitas, 2022). Uma das principais dificuldades é o manejo alimentar das colônias. De modo geral, assim como ocorre para outras espécies, a P. flavocincta tende a ser bem sucedida na busca e coleta de recursos em ambiente natural, quando as condições do meio estão favoráveis. Porém, apesar de a abelha jati ser uma espécie com alta capacidade de adaptação e resistência a diferentes circunstâncias ecológicas, quando se encontram em ambientes degradados pela ação do homem ou de criação 263 intensiva, se faz necessário implementar técnicas de manejo alimentar para auxiliar as colônias a se manterem saudáveis e fortes, especialmente em períodos de escassez de recursos florais em campo. Nesse sentido, é de se esperar que as condições ambientais sejam fatores importantes, podendo ser determinantes não somente para indicar a saúde geral das colônias, como também às peculiaridades da atividade de forrageamento dessa espécie. Plebeia flavocincta consegue explorar eficientemente os recursos de néctar em um raio de voo de 45 metros da colônia, sugerindo que tal desempenho positivo pode estar relacionado ao seu comportamento altamente generalista, o que favorece a busca uniforme por recursos disponíveis dentro desse alcance. Isso pode também ajudar a entender porque essas abelhas de pequeno porte se adaptam tão bem a áreas degradadas, onde as fontes de néctar tendem a ser mais escassas a curtas distâncias. Essa espécie também apresentou preferência em forragear a temperaturas de 28°C ou mais altas, bem como por recursos disponíveis com maior concentração de açúcar (Silva; Menezes; Freitas, 2019). Essas informações importantes relacionadas ao clima, distância de forrageamento e a concentração de açúcar devem ser consideradas no manejo alimentar das abelhas, particularmente quando o meliponicultor precisar oferecer suplemento energético às colônias. Portanto, para P. flavocincta a alternativa energética ao néctar que é mais acessível e utilizada em situações de escassez é o xarope, geralmente tendo como componentes básicos a água e o açúcar misturados na proporção de 1:1. Em geral, os tipos de açúcar mais recomendados para esse preparo são o cristal ou o demerara (cristais de coloração amarronzada). Alguns criadores utilizam o mascavo, porém, existem muitos relatos de que esse tipo de açúcar é de difícil dissolução e também de que é observado que as abelhas não conseguem aproveitar essas partículas, podendo haver rejeição do alimento. Outro produto muito utilizado é o mel propriamente dito, em geral de outras espécies, mais comumente da Apis mellifera. Devido à alta viscosidade desse mel, ele deve ser diluído em água filtrada e, dessa forma, ofertar às abelhas, no intuito de facilitar e estimular o seu consumo. Caso tenha disponibilidade, também pode ser introduzido no manejo o mel de outras espécies de meliponíneos que estejam presentes no criatório. A suplementação energética pode ser oferecida tanto em pequenos reservatórios dentro da colônia (tampas de garrafa de pet, por exemplo) quanto em alimentadores externos. È importante ter atenção para sempre colocar algum suporte para que as abelhas se apoiem (gravetos de madeira, pedaços de bambu, etc.) e não se afoguem durante o consumo (Figura 5). Vale ressaltar que a suplementação energética deve ser ministrada quando há carência de flores no campo que forneçam néctar suficiente para as abelhas. No entanto, na época de floração, 264 quando o intuito do meliponicultor for produzir mel, não deve suplementar as colônias já que a alimentação artificial interfere nas propriedades naturais do mel de meliponíneos que deverá ser colhido posteriormente. Quando o foco é mais voltado à produção de colônias, a suplementação pode ser oferecida o ano todo, pois esse suporte alimentar tende a contribuir para que o número de divisões bem sucedidas seja maior. Além da alimentação energética, é de fundamental importância que também seja fornecida alimentação proteica. No entanto, diferente da alimentação energética que costuma ser facilmente substituída pelo uso do xarope, fazer a suplementação proteica na alimentação acaba sendo mais difícil, visto que até os dias de hoje ainda não se tem um substituto adequado para o pólen, que seja nutricionalmente equivalente a este. Desse modo, o mais recomendado a ser feito em períodos de escassez de recursos em campo é a utilização de pólen mesmo. Esse pólen tanto pode ser de Apis mellifera, adquirido com relativa facilidade no mercado, como de outros meliponíneos, caso o criador disponha. O pólen pode ser fornecido às colônias de diversas formas, a depender da disponibilidade do meliponicultor. A principal e mais comum destas é o fornecimento de pólen desidratado de Apis mellifera, adquirido em formato de pequenas bolotas (Figura 6), mas também pode ser moído e oferecido em forma de pó para facilitar e estimular o consumo. Em ambos os casos, o pólen é fornecido seco, porém é possível ainda fornecê-lo de maneiras mais elaboradas, como na forma de bombons de pólen, ou mesmo de pólen anteriormente fermentado. Figura 5 – Suplementação energética para Plebeia flavocincta feita com mel de Apis mellifera diluído: a – alimento ofertado dentro da colmeia, com as abelhas sugando o mel diretamente do recipiente; b – alimento disponibilizado fora da colmeia, com as abelhas sugando o mel dos gravetos umedecidos. 265 Os bombons de pólen consistem em pequenas porções que podem ser feitas com uma mistura depólen desidratado e mel, ou xarope, moldados como “bolinhas” e posteriormente banhados em cera derretida para firmá-las e protegê-las. Já o pólen fermentado é feito a partir da mistura de pólen desidratado de Apis mellifera com pequenas quantidades de pólen fresco de meliponíneos, para que estes o colonizem e fermentem, deixando-o com um aspecto cremoso, semelhante a como o pólen é armazenado nas colônias de meliponíneos. É possível, ainda, acrescentar pequenas quantidades de pólen ao xarope, fazendo o que ficou conhecido entre os meliponicultores como “xarope enriquecido”. Vale destacar que todos os métodos de fornecimento podem apresentar vantagens e desvantagens, ficando a cargo do criador avaliar qual método se adequa melhor à sua realidade. Figura 6 - Suplementação proteica em colônia de Plebeia flavocincta à base de pólen desidratado de Apis mellifera. A quantidade e a frequência das suplementações energética e proteica devem levar em consideração a necessidade e o tamanho das colônias, já que ninhos mais populosos tendem a ter maior demanda por alimento, ao contrário dos que têm um número menor de indivíduos. Nesse caso, o meliponicultor pode observar o estado das suas colônias de P. flavocincta durante as inspeções feitas a cada manejo de revisão, que pode ser realizado de forma quinzenal. Esse período de inspeção de, pelo menos a cada 15 dias, é um intervalo satisfatório, pois tanto evita perturbações constantes às colônias, quanto permite que o criador tenha percepção mais real sobre a evolução do desenvolvimento dos ninhos e também de possíveis problemas, como a presença de inimigos naturais, tendo assim tempo suficiente de buscar soluções adequadas (Figura 7). 266 Atenção especial deve ser dada aos inimigos naturais, que variam desde outros grupos de insetos, aracnídeos, ou até mesmo animais vertebrados. Destes, destacam-se formigas de várias espécies, especialmente as do gênero Camponotus (saraças), dípteras da família Phoridae (forídios), aranhas que fazem teias ou saltadoras (família Salticidae), além de lagartos e lagartixas (Figura 8). Figura 8 – Inimigos naturais de Plebeia flavocincta: a – resina utilizada por P. flavocincta para vedar brechas que poderiam dar acesso ao ninho; b – fêmea reprodutiva de saraça (Camponotus sp.) presa na resina colocada pelas abelhas; c – ovos de forídeos em pote de mel no interior da colmeia; d – aranha saltadora em espreita na entrada de ninho de P. flavocincta. Figura 7 - Revisão de colônia de Plebeia flavocincta para acompanhar o seu desenvolvimento (atividade de postura da rainha, produção de crias, estado nutricional, sanidade, presença de inimigos etc.) e tomar providências. 267 Esses inimigos são atraídos pelo alto valor nutricional, seja das abelhas adultas, seja das crias, ou pelos recursos alimentares estocados (mel e pólen), podendo assim, a depender do grau de danos, representar sérios prejuízos aos meliponicultores. De modo geral, as colônias da abelha jati são sujeitas ao ataque de outros animais, porém, ninhos em estado populacional mais fraco, ou mesmo colônias filhas recém divididas, tornam-se consideravelmente mais vulneráveis a infestações ou ao acesso de predadores. Portanto, a observação periódica durante os manejos também é fundamental para detectar de forma precoce possíveis problemas com tais inimigos, bem como proceder com soluções adequadas para evitar o enfraquecimento ou perda das colônias. Multiplicação de colônias de Plebeia flavocincta Como para outros meliponíneos, a produção de novas colônias é um importante gargalo na ampliação de meliponários com P. flavocincta ou seu uso na polinização agrícola. No entanto, diferente de outras espécies de abelhas sem ferrão para as quais foram desenvolvidos métodos alternativos e mais eficientes de multiplicação de colônias, para P. flavocincta a produção de novas colônias continua sendo feita por métodos convencionais de divisão de colônias. A divisão é caracterizada como um conjunto de procedimentos que induzem a multiplicação artificial de enxames. Nesse sentido, o intuito é de que sejam obtidas novas colônias (colônias filhas) a partir dos elementos contidos em colônias matrizes já ativas e fortes (favos de cria, operárias e parte do alimento armazenado) que estejam presentes no meliponário (Figura 9). Pode ser interessante também utilizar outras colônias como auxiliares para, quando necessário, eventualmente doarem parte dos seus componentes aos novos ninhos provenientes de divisão recente e que ainda estão em processo de restabelecimento. O método mais eficiente para colônias de P. flavocincta é o da doação de favos, no qual a colônia matriz forte (Figura 10) cede cria madura ou emergente com realeira para povoar uma nova caixa, que se tornará a colônia filha. Também é interessante que seja transferido parte do alimento estocado do ninho de origem, bem como haja a doação de operárias mais jovens para que a colônia recém dividida tenha uma população inicial, até que nasçam novos indivíduos. Geralmente as abelhas mais jovens se encontram na superfície dos favos, realizando atividades relacionadas ao interior do ninho, e também são menos agitadas, já que ainda não possuem experiência de voo (Figura 11). É importante ter atenção no reconhecimento dos favos ideais a serem doados. Favos de cria madura apresentam coloração mais clara, em geral amarelada e opaca, ao contrário dos favos novos, que são mais escuros e brilhantes, devido à camada extra de cerume depositada na superfície, que auxilia na maior proteção das crias em estágio inicial contra as variações de temperatura (Figura 12). 268 Figura 10 – Colônia de Plebeia flavocincta forte e em condições de ser dividida: a - rainha ativa e sinais de postura de ovos e construção de favos de cria de modo constante e uniforme; b - boa quantidade de discos de crias maduros que podem ser doados à uma colônia filha sem enfraquecer a colônia matriz; c – boa população de operárias que permite a doação, especialmente das mais novas; d – bastante alimento armazenado permitindo doar uma parte para a colônia filha. Figura 9 – Início de um procedimento de divisão de colônia em Plebeia flavocincta. O processo começa pela doação de favos de cria e algumas operárias. cc dd 269 Figura 12 – Favos de cria de Plebeia flavocincta: a – favos de cria madura apresentam a coloração clara, amarelada e opaca devido a retirada da cera e exposição do casulo tecido pelas larvas. Uma realeira está circundada de vermelho; b – favos de cria nova são mais escuros e brilhantes, evidenciando a camada extra de cerume depositada nas células. Figura 11 – Operárias jovens de Plebeia flavocincta encontradas na superfície de um favo com crias emergindo, onde é possível notar a diferença na coloração entre elas. Operárias de coloração mais clara são recém-nascidas, sendo mais frágeis e ainda não sabem voar (seta vermelha). Nessa foto as operárias mais escuras, mesmo sendo nascidas há mais dias, são ainda jovens, menos agitadas e com pouca experiência de voo (seta azul). 270 Após finalizado o procedimento de divisão, a colônia filha deve ser colocada no lugar onde estava a colônia matriz, de modo que o novo ninho receba operárias mais velhas, que já possuem experiência de voo em campo para auxiliar no povoamento e também reforçar o seu potencial de defesa. É importante que a colônia matriz seja reposicionada a uma boa distância, se possível em outro meliponário. Evitando assim, que o cheiro da colônia possa acabar atraindo as operárias de volta inviabilizando assim as suas permanências no ninho recém dividido. Caso o criador opte por adotar uma terceira colônia auxiliar para a doação de campeiras, a que forneceu os favos e alimento pode permanecer em seu local original. Também é essencial procurar ao longo dos dias após a divisão alguns sinais desejáveis de que a nova colônia iniciou de modo satisfatório, tais como a aceitaçãoda rainha virgem por parte das operárias, o voo de acasalamento bem sucedido (possível de notar após alguns dias o aumento gradual do seu abdome) e, após isso, o início da atividade de postura da rainha para a produção de novos indivíduos, notado através do início da construção dos favos de cria. Figura 13 – Favos em diferentes estágios de desenvolvimento das crias de Plebeia flavocincta: a – favo com crias emergentes, cujo desenvolvimento está bem avançado e os indivíduos estão perto de nascer. É possível ver os olhos já pigmentados das pupas, algumas destacadas na foto por um círculo vermelho; b – favos novos, com as crias em estágio larval deitadas sobre o alimento que ainda será totalmente consumido por elas, visível na célula aberta. Os favos nos quais as crias já estão em estágio de desenvolvimento mais avançado e com as crias prestes a nascer são ideais para a divisão, devido o fato de que são mais fáceis de serem manipulados sem grandes danos, ao contrário dos favos novos, que são muito sensíveis e qualquer movimento mais brusco pode afogar os ovos ou as larvas no alimento larval (Figura 13). Além disso, essas crias logo emergirão ajudando ao rápido crescimento da nova colônia, visto que novas operárias logo irão emergir e iniciar suas atividades dentro e fora do ninho. 271 No que diz respeito ao melhor momento para dividir as colônias, Barbosa et al. (2020) estudaram as atividades de voo de P. flavocincta e observaram aspectos que podem ajudar a entender qual o momento mais favorável à divisão das colônias. Foi visto que essa espécie se mantém ativa durante todo o ano, sem interrupção de suas atividades mesmo em condições desfavoráveis, como a escassez alimentar, podendo as colônias serem utilizadas para a produção de mel e também na polinização agrícola ao longo desse período. No local onde o estudo foi realizado, as atividades externas da abelha jati foram mais intensas de setembro a abril, sendo esta a época do ano mais abundante em recursos alimentares disponíveis em razão do florescimento de diversas plantas tanto na estação seca (setembro a novembro) quanto no início e no meio da quadra chuvosa (janeiro a maio). Já entre maio e agosto, o movimento externo delas foi menor, correspondendo ao intervalo de transição entre a estação chuvosa e seca, quando a disponibilidade de recursos tende a diminuir. Ainda assim, as operárias aproveitaram efetivamente os diferentes tipos de floração, seja na temporada seca ou chuvosa. De modo geral, o estudo de Barbosa et al. (2020) reforça que, ao contrário do que ocorre para outras espécies de abelhas em outras regiões distintas do contexto semiárido, as atividades da P. flavocincta fora do ninho são reguladas mais diretamente pela quantidade disponível de alimento em campo, e não pelas variáveis meteorológicas, ao passo que os períodos do ano com intensa atividade de voo e maior quantidade de recursos de fato atuam como bons indicadores de saúde das colônias, sendo esta uma época favorável à multiplicação. Potencial de Plebeia flavocincta para polinização agrícola Plebeia flavocincta é um dos principais visitantes florais da vegetação na região do semiárido, sendo essencial à polinização de plantas nativas e contribuindo para a manutenção e equilíbrio dos ecossistemas. Hoje já se tem conhecimento que essa abelha apresenta interações com mais de 50 dessas espécies botânicas (Imperatriz-Fonseca; Koedam; Hrncir, 2017; Ribeiro; Taura, 2019; Maia et al., 2022) (Figura 14). Registros das abelhas deste gênero como visitantes florais também foram feitos em cultivos agrícolas como açaí (Euterpe oleracea Mart), morango (Fragaria x ananassa Duch), abobrinha (Cucurbita pepo L.), café (Coffea arabica L.), caju (Anacardium occidentale L.), canola (Brassica napus L.), cupuaçu (Theobroma grandiflorum (Willd. Ex Spreng.) K.Schum), melancia (Citrullus lanatus (Thunb.) Matsum. & Nakai), melão (Cucumis melo L.), tomate (Solanum lycopersicum L.), cajá (Spondias mombin L.), girassol (Helianthus annuus L.) e mirtilo (Vaccinium myrtillus L.), 272 chamando a atenção para o potencial papel polinizador dessas abelhas (Oliveira; Souza; Freitas, 2012; Witter et al., 2012; Cruz; Freitas, 2013; Campbell et al., 2018; Klein et al., 2020; Raguse-Quadros et al., 2023). Embora haja carência de estudos avaliando a efetividade de P. flavocincta como polinizador de cultivos agrícolas, as informações existentes sugerem que essas abelhas podem desempenhar importante papel na polinização de algumas culturas com demandas específicas, possuam flores pequenas que geralmente são mais restritivas ou menos atraentes a abelhas de maior porte, cultivadas em pequenas áreas como hortaliças ou em casa de vegetação, que são menos adequadas a abelhas de grande porte (Figura 15). Figura 14 – Algumas plantas silvestres visitadas por Plebeia flavocincta: a - trevo-roxo (Oxalis triangularis A.St.-Hil.); b - amor agarradinho (Antigonon leptopus Hook. & Arn.); c - vassourinha de botão (Borreria verticillata (L.) G. Mey.); d - Dalechampia (Dalechampia scandens L.); e - palmeira-de-Manila (Adonidia merrillii (Becc.) Becc.); f - onze horas (Portulaca grandiflora L.); g - malva (Malva sp.); h - picão-da-praia (Sphagneticola trilobata (L.) Pruski); i - lírio-de- Zéfiro (Zephyranthes rosea Lindl.) 273 Figura 15 – Espécies cultivadas visitadas e potencialmente polinizadas por Plebeia flavocincta: a - pimenta (Capsicum frutescens L.); b – berinjela (Solanum melongena L.); c - manjericão (Ocimum basilicum L.); d - fisális (Physalis angulata L.); e - murici (Byrsonima crassifolia (L.) Kunth.); f – girassol (Helianthus annuus L.). Uma espécie cultivada com demanda específica de polinização é o cacaueiro (Theobroma cacao L.), cujas flores só permitem o acesso a pequenos insetos. Por conta disso, o polinizador natural dessa espécie tem sido apontado como mosquitos da ordem Diptera, principalmente do gênero Forcipomyia. No entanto, esses polinizadores estão desaparecendo das áreas tradicionais de cultivo do cacau e não são encontrados em outros locais para onde a cultura está se expandindo. Sendo assim, polinizadores eficientes alternativos precisam ser identificados. Uma década atrás, Lemos (2014) investigou P. flavocincta como um potencial polinizador do cacaueiro cultivado na caatinga do Ceará. Apesar da abelha não ter sido observada visitando as flores devido a grande quantidade de flores e 274 o diminuto tamanho da abelha, foram encontrados grãos de pólen dessa espécie vegetal no corpo de algumas abelhas campeiras (tanto nas corbículas quanto na cabeça) e também em potes de alimento dentro da colônia. Essas constatações mostram que P. flavocincta realmente atuou como visitante floral do cacaueiro, embora não se possa afirmar que ela de fato polinizou suas flores. Mais estudos são necessários, mas esse é um bom indicativo do potencial dessa abelha como polinizadora do cacaueiro. De forma semelhante, flores pequenas e rasas, com pouco néctar, portanto pouco atrativas para outras abelhas têm sido visitadas com sucesso por P. flavocinta, como a manga (Manguifera indica L.) e várias espécies de hortaliças, que embora não precisem necessariamente de polinização para produzir os alimentos que buscamos, como cenoura (Daucus carota L.), alface (Lactuca sativa L.), coentro (Coriandrum sativum L) etc., dependem da polinização para produzir as sementes que usamos nos seus cultivos. Atualmente, na região Nordeste do Brasil, P. flavocincta está sendo utilizada em estudos de polinização do cultivo do mirtileiro, em sistemas protegidos por telados, cujos ambientes se tornam restritos a determinados visitantes florais e potenciais polinizadores. Resultados preliminares mostram que a posição das colmeias no interior dessas áreas de cultivo deve estar na altura da planta e preferencialmente no centro da instalação (Figura 16a). Essa localização estratégica amplia o campode visão de forrageamento das operárias campeiras em direção às flores de mirtileiro para realizarem a coleta de seus recursos e também facilita a circulação dos tratadores que trabalham no local, sem perturbar as colônias. Por ser uma espécie que forma colônias de tamanho pequeno, consequentemente os ninhos de abelhas jati ocupam menos espaço na área cultivada, são fáceis de serem transportados e apresentam manejo relativamente simples, bem como demonstram uso favorável principalmente em pequenas estruturas de produção. Com isso, tem sido observado que a atuação de P. flavocincta como visitante floral desse cultivo demonstra potencial promissor para melhorar o número de vigamentos e o tamanho dos frutos (Farias, em preparação). Levando em consideração o tamanho diminuto das operárias de Plebeia flavocincta, assim como o formato e proporção das flores de mirtileiro, elas conseguem entrar por inteiro na flor e passar bastante tempo em atividade de visitação, sendo este mais um atributo favorável a sua ação como potencial polinizador desse cultivo (Figura 16b). Em observações conduzidas por Raguse- Quadros et al. (2023), foi possível constatar que outras espécies de abelhas do gênero Plebeia também apresentam tempo de visitação às flores do mirtileiro mais prolongado do que outros grupos de abelhas. Nessas visitas demoradas, as campeiras de P. flavocincta conseguem coletar os dois 275 principais recursos, néctar e pólen, até mesmo em uma única visita, além realizarem contatos com as partes reprodutivas da flor, contribuindo assim para a polinização propriamente dita. Figura 17 – Operária de Plebeia flavocincta coletando pólen do estigma de flor de minimelancia (Citrullus lanatus). Figura 16 – Colônias de Plebeia flavocincta para polinização do mirtileiro (Vaccinum myrtillus) em ambiente protegido: a – colônias em posição elevada e no centro do plantio para favorecer o trabalho das abelhas; b – abelha dentro da flor de mirtilo coletando pólen e néctar. Portanto, apesar do potencial demonstrado P. flavocincta como polinizador agrícola, existem poucas informações disponíveis sobre o papel dessa abelha na agricultura, uma vez que o foco tem sido sempre nas abelhas de maior porte. Porém, como vimos, nem sempre as abelhas maiores serão os polinizadores mais adequados, e a abelha jati pode ser muito relevante na polinização de certas culturas ou em algumas situações particulares. Inclusive, porque ela pode ser prejudicial também em alguns casos, como quando remove os grãos de pólen do estigma das flores (Figura 17). Assim, há a necessidade de maiores estudos com essa abelha e esperamos que sejam levados a cabo em breve tempo. 276 Considerações finais Plebeia flavocincta apesar de ser uma espécie de abelha sem ferrão comum no nordeste do Brasil e nos meliponários de muitos criadores da região, e ter seus produtos apreciados e valorizados nas comunidades tradicionais, ainda é pouco estudada, e há carência de informações sobre as técnicas mais adequadas para o seu criatório, bem como os manejos reprodutivo e alimentar. Entre as várias possibilidades, aqui procuramos apresentar as práticas com melhores resultados até o momento considerando as peculiaridades dessa espécie de porte tão pequeno. A multiplicação eficiente das colônias de P. flavocincta é fundamental para a ampliação dos criatórios e o uso dessas abelhas na polinização agrícola, onde elas certamente apresentam bom potencial para aquelas culturas com demandas específicas, flores pequenas, cultivadas em pequenas áreas e/ou em casa de vegetação que são menos adequadas a abelhas de grande porte. Há, no entanto, necessidade de mais estudos com essa espécie. Referências ASCHER, J. S.; PICKERING, J. Discover life: bee species guide and world checklist (Hymenoptera:Apoidea: Anthophila), 2023. Disponível em: http://www.discoverlife.org/ mp/20q?guide=Apoidea_species&flags=HAS. Acesso em: 12 dez. 2023. BARBOSA, A. B. S. et al. Flight activity of the stingless bee Plebeia aff. flavocincta in tropical conditions asiIndicator of the general health of the colony. Sociobiology, v. 67, p. 545–553, 2020. CAMARGO, J. M. F; PEDRO, S. R. M. Meliponini Lepeletier, 1836, In: MOURE, J. S.; URBAN, D.; MELO, G. A. R. (Eds), Catalogue of bees (Hymenoptera, Apoidea) in the Neotropical region http:// www. moure. cria.org. br/catalogue. 2023. Acesso em: 15 dez. 2023. CAMPBELL, A. J. et al. Anthropogenic disturbance of tropical forests threatens pollination services to açaí palm in the Amazon river delta. Journal of Applied Ecology, v. 55, p. 1725–1736, 2018. COUVILLON, M. J. et al. Comparative study in stingless bees (Meliponini) demonstrates that nest entrance size predicts traffic and defensivity. Journal of Evolutionary Biology, v. 21, p. 194–201, 2008. CRUZ, D. O.; FREITAS B. M. Diversidade de abelhas visitantes florais e potenciais polinizadores de culturas oleaginosas no nordeste do Brasil. Revista Ambiência, v. 9, p. 411–418, 2013. ELEUTÉRIO, P; ROCHA, E. E.; FREITAS, B. M. Production of new colonies of Melipona subnitida 277 Ducke (Hymenoptera: Apidae) by reclamation of excess virgin queens. Journal of Apicultural Research, v. 61, p. 695–705, 2022. FELIX, J. A.; FREITAS, B. M. Richness and distribution of the meliponine fauna (Hymenoptera: Apidae: Meliponini) in the State of Ceara, Brazil. Anais da Academia Brasileira de Ciências, v. 93, p. 1–17, 2021. GRÜTER, C.; JONGEPIER, E.; FOITZIK, S. Insect societies fight back: the evolution of defensive traits against social parasites. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences, v. 373: 2017020020170200, 2018. GRÜTER, C. Evolution and diversity in stingless bees. In: GRÜTER, C. Stingless bees: their behavior, ecology and evolution. Switzerland: Springer International Publishing, 2020. p.43-86. IMPERATRIZ-FONSECA, V. L.; KOEDAM, D; HRNCIR, M. A abelha Jandaíra: no passado, no presente e no futuro. Mossoró: EduFERSA, 2017. KLEIN, A. M et al. A Polinização Agrícola por Insetos no Brasil: Um Guia para Fazendeiros, Agricultores, Extensionistas, Políticos e Conservacionistas. Albert-Ludwigs University Freiburg: Nature Conservation and Landscape Ecology, 2020. LEMOS, C. Q. Abelha Plebeia aff. flavocincta como potencial polinizador do cacaueiro (Theobroma cacao L.) no semiárido brasileiro. Dissertação (Mestrado em Zootecnia) – Centro de Ciências Agrárias, Universidade Federal do Ceará, Fortaleza, 2014. MAIA, U. M. et al. Meliponiculture in Rio Grande do Norte. Brazilian Journal of Veterinary Medicine, v. 37, p. 327–333, 2015. MAIA, U. M. et al. Species redescription and nest architecture of Plebeia flavocincta (Hymenoptera: Apidae: Meliponini). Apidologie, v. 53, p. 1-15, 2022. MARTINS, C. F. et al. Tree species used for nidification by stingless bees in the Brazilian caatinga (Seridó, PB; João Câmara, RN). Biota Neotropical, v. 4: BN00104022004, 2004. MICHENER, C. D. The bees of the world. 2nd Ed., John Hopkins University Press, Baltimore, 2007. MOURE, J. S. Duas novas espécies de Plebeia Schwarz do Brasil (Hymenoptera, Apidae, Meliponinae). Revista Brasileira de Entomologia, v. 48, p. 199–202, 2004. NOGUEIRA-NETO, P. Vida e criação de abelhas indígenas sem ferrão. São Paulo: Nogueirapis, 1997. 278 OLIVEIRA, M. O.; SOUZA, F. X.; FREITAS, B. M. Abelhas visitantes florais, eficiência polinizadora e requerimentos de polinização na cajazeira (Spondias mombin). Revista Acadêmica Ciência Animal, v. 10, p. 277–284, 2012. RIBEIRO, M. D. F.; TAURA, T. A. Presence of Plebeia aff. flavocincta nests in urban areas. Sociobiology, v. 66, p. 66–74, 2019. RAGUSE-QUADROS, M. et al. Visitantes Florais e Polinizadores. In: NUNES-SILVA, P. Mirtilo: Polinização e produção na América do Sul. São Leopoldo-RS, 2023. p. 15-33. Disponível em: https:// zenodo.org/records/7770381#.ZB9an8pv-Ec. Acesso em: 09 jan. 2024. ROUBIK, D. W. Nest and colony characteristicsof stingless bees from Panama (Hymenoptera: Apidae). Journal of the Kansas Entomological Society, v. 56, p. 327–355, 1983. ROUBIK, D. W. Stingless bee nesting biology. Apidologie, v. 37, p. 124–143, 2006. SILVA, A.P.V. et al. Atividade antifúngica do mel de abelha Plebeia cf. flavocincta contra Aspergillus niger. Acta Apicola Brasilica, v. 3, p. 1–9, 2015. SILVA, J.G., MENESES, H.M.; FREITAS, B.M. Foraging behavior of the small-sized stingless bee Plebeia aff. flavocincta. Revista Ciência Agronômica, v. 50, p. 484-492, 2019. WITTER, S. et al. Meliponicultura no Rio Grande do Sul: contribuição sobre a biologia e conservação de Plebeia nigriceps (Friese 1901) (Apidae, Meliponini). Bioscience Journal Uberlândia, v. 23, p. 134–140, 2007. WITTER, S. et al. Desempenho de cultivares de morango submetidas a diferentes tipos de polinização em cultivo protegido. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v. 47, p. 58–65, 2012.