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CAMPUS DE CIÊNCIAS EXATAS E TECNOLÓGICAS - HENRIQUE SANTILLO CIÊNCIAS BIOLÓGICAS – MODALIDADE LICENCIATURA ZOOLOGIA DE INVERTEBRADOS 2 – Cinthya Arossa Os Lepidópteros Aryana Costa de Castro Beatriz Felintro de Souza Myriã Teles Siqueira Tatiana Lima da Silva ANÁPOLIS 2018 SUMÁRIO 1 Introdução ........................................................................................................... 3 2 Ordem Lepidoptera ............................................................................................. 4 2.1 Ciclo de vida ................................................................................................... 4 2.2 Importância médica ........................................................................................ 6 2.3 Importância econômica .................................................................................. 9 2.4 Importância ecológica .................................................................................. 11 2.4.1 Polinização .......................................................................................... 12 2.5 Camuflagem e Mimetismo ............................................................................ 19 2.6 Extinção ....................................................................................................... 27 2.7 Crendices e superstições ............................................................................. 29 2.8 Curiosidades ................................................................................................ 32 2.9 Representantes que ocorrem no Cerrado .................................................... 37 REFERÊNCIAS ..................................................................................................... 41 1 Introdução O filo Arthropoda engloba os artrópodes, grupo de animais com uma gigantesca diversidade adaptativa que permitiu-lhes sobreviver em todos os habitats, tanto aquáticos e terrestres como aéreo, mas é no ambiente terrestre que houve o maior êxito deles. E isto é comprovado pela quantidade de espécies já descritas e as que ainda não foram identificadas, que tudo indica que são muitas. Possui corpo segmentado e um exoesqueleto de quitina que recobre todo corpo, e o que permite movimento é o exoesqueleto ser dividido em placas separadas, que se conectam através de uma membrana fina e flexível, chamada de membrana articular, de onde vem o nome do grupo. A classe Insecta é o grupo mais diversificado e mais abundante dentro dos artrópodes. O número de espécies classificadas atual é de 1,1 milhão. Estão entre os animais terrestres mais abundantes e amplamente distribuídos, demonstrando, assim, uma boa adaptabilidade (RUPPERT e BARNES, 1996). Dentro dos insetos há a ordem Lepidoptera, constituída pelas borboletas e mariposas. São animais de corpo mole com asas, um corpo, possuem um par de antenas e apêndices cobertos com escamas pigmentadas. As peças bucais se modificaram como uma probóscide que se enrola quando não está em uso, utilizada para sugar o néctar das flores, quando adultos. Já as larvas são chamadas de lagartas ou corós, e geralmente são herbívoras e, por isso, possuem peças bucais mastigadoras, podendo ser pragas agrícolas, porém existe muitas espécies detritívoras, comedoras de fungos e liquens e até algumas carnívoras e parasitas de outras espécies. Possuem grandes olhos compostos e são holometábolos, portanto, possuem metamorfose completa (HICKMAN et al, 2016). As borboletas são diurnas e geralmente com cores fortes, já as mariposas apresentam hábito noturno e é mais comum possuírem cores puxadas para o marrom acinzentado e preto, apesar de haver mariposas coloridas. Estima-se que existem aproximadamente 160.000 espécies descritas de Lepidoptera no mundo, sendo que aproximadamente só 3.288 espécies ocorrem no Brasil. A classificação em espécies desses animais se dá pelas escamas de suas asas, uma característica presente em toda ordem. São bastantes estudados vendo que é um grupo de animais com várias importâncias em todos os âmbitos, tanto ambiental e ecológico quanto econômico e médico. 2 Ordem Lepidoptera 2.1 Ciclo de vida Do grego lepdo = escama; pteron = asa, são insetos que possuem escamas coloridas nas asas, representados pelas mariposas e borboletas. Possuem desenvolvimento holometábolo e passam por quatro estágios de vida: ovo, larva, pupa e imago (imagem 1). Imagem 1: ciclo de vida de um lepidóptero. O ciclo começa quando a fêmea coloca seus 200 a 500 ovos na parte abaxial das folhas das plantas Imagem 2). Quando o ovo eclode sai uma lagarta – primeira fase - que se alimenta de plantas verdes. Elas apresentam três pares de pernas torácicas e um par de pernas falsas localizadas em cada um dos segmentos abdominais. Imagem 2: (a) ovos jovens, (b) perto de eclodir. Conforme cresce, a lagarta sofre muda do exoesqueleto, transformando-se em pupa, que o próprio animal faz com as glândulas salivares que produzem uma seda que pode ser usada na construção da pupa e para pregá-la em algum local de escolha do animal, assim, ficando presa a um galho, em luz solar, protegida apenas pela camuflagem. Essa fase de vida, normalmente, é inativa e não se alimentam, inclusive alguns insetos atravessam o inverno nesse modo. Após dez dias, mais ou menos, eclode em uma borboleta/mariposa adulta. Antes de voar permanece muito vulnerável até que suas asas sequem por completo. Quando está pronta para voar, as borboletas e mariposas já podem se alimentar de néctar ou outro alimento e, principalmente, se reproduzirem: os machos localizam suas fêmeas através dos feromônios. A reprodução em si, se dá após a união da porção final de seus abdomens (imagem 3) permanecendo assim por algum tempo no mesmo lugar ou realizando pequenos voos. Neste processo o macho passa para a fêmea o espermatóforo, o qual fecundará seus ovos. Imagem 3: reprodução de um lepidóptero. Os diferentes hábitos alimentares em cada estágio, é vital para evitar a competição por alimento da mesma espécie. Inclusive, algumas das vezes, cada lagarta tem uma preferência por determinada planta. Algumas espécies tropicais, quando adultas conseguem seu alimento em frutos em decomposição, fezes, seiva fermentada e animais mortos, claro, além do néctar das flores. 2.2 Importância médica Entre os lepidópteros de importância médica, algumas espécies destacam- se por apresentar estruturas capazes de produzir e inocular substâncias de ação urticante. O acidente pode acontecer com contato direto com a fase imatura destes lepidópteros - denominado erucismo (do latim eruca = larva), e podem causar dermatites urticantes, periartrite falangeana e até hemorragias, dependendo do grau e da demora para tratar. E isso acontece porque essas larvas de lepidópteros possuem o corpo coberto de pelos ou espinhos e, ainda, se a lagarta for do gênero Lonomia sp, desenvolve síndrome hemorrágica. As principais famílias de lepidópteros causadoras de erucismo são: Megalopygidae, Saturniidae e Arctiidae. A Família Megalopygidae são as popularmente conhecidas por lagarta-de-fogo, taturana-gatinho, chapéu-armado (imagem 4a), e em seguida imagens dos efeitos (imagem 4b). Imagem 4a: Lagartas de Megalopygidae: (A) Podalia annulipes; (B) Megalopyge albicollis; (C) Megalopyge lanata e (D) Edebessa purens. Imagem 4b: efeitos em contato humano. No Distrito Federal foi encontrada pela primeira vez a lagarta Lonomia obliqua (imagem 5), confirmadapelo Instituto Butantan, que monitora os acidentes com animais venenosos no país. É uma espécie bastante tóxica e, por isso, não pode ser tocada, nem de modo indireto. As substâncias presentes na Lonomia causam dores no corpo, vermelhidão, dor de cabeça e inchaço imediatos. A febre alta, que pode render alucinações, aparece nas primeiras 72 horas de contato. Acidentes com ela podem causar até hemorragia e insuficiência renal aguda, provocando a morte na falta de um tratamento correto. Imagem 5: Lonomia obliqua. Mas também pode acontecer com o animal na forma adulta - os chamados lepidopterismo, que são provocados pelo contato com cerdas da mariposa fêmea do gênero Hylesia sp (imagem 6a), levando a um quadro de dermatite pápulo-pruriginosa (imagem 6b). Imagem 6a: (a) Hylesia subcana e (b) Hylesia remex. Imagem 6b: Efeito das cerdas em contato humano. Esses acidentes acontecem pelo contato direto, que foi citado, ou indireto da pele humana com essas cerdas existentes que escondem os espinhos no abdome de mariposas fêmeas do gênero Hylesia sp. Os acidentes indiretos é quando as cerdas são liberadas pelo inseto em superfícies, roupas, objetos, desencadeando um quadro de dermatite quando a pessoa encosta ou inala eles. Além da ação mecânica, o quadro inflamatório local é provocado pela presença de histamina nas espículas. Essas cerdas são utilizadas para a proteção dos ovos após a postura. Atraídas pela luz, durante revoadas ou quando manipuladas, as mariposas liberam “nuvens” de cerdas onde estão os espinhos urticantes. O bicho da seda pode causar reações alérgicas em algumas pessoas mais sensíveis. Há diversos relatos de indivíduos que, no processo de produção da seda, desenvolveram doenças alérgicas respiratórias. Durante a criação do bicho-da-seda, os trabalhadores estão expostos diretamente aos seus antígenos inaláveis, presentes desde a seleção até a eclosão dos casulos, quando há contato com poeira das asas das mariposas. Estes alérgenos podem desencadear sintomas de asma, rinite e conjuntivite. 2.3 Importância econômica As lagartas por conta de seu hábito alimentar de comer folhas de várias plantas podem causar danos às culturas, pois consomem as folhas, às vezes deixando as plantas até peladas (imagem 7). Existem também lagartas que comem outras partes dos vegetais: raiz, caule, flor e até o fruto, hábito que chamamos herbívora. Há as que consomem até os grãos armazenados, cera de colmeias e também roupas, levando a prejuízos em diversos níveis. Imagem 7: exemplo de prejuízos em plantações. A maioria consome plantas de jardins, hortaliças, madeiras nobres, frutíferas, plantas cultivadas de modo geral. Sendo assim, dando prejuízo a economia da agricultura em todo grau. Por exemplo, no estado do Pará que é o maior produtor brasileiro de óleo de palma (extraído da polpa dos frutos do dendezeiro) e em alguns estados do Nordeste onde o dendezeiro também é de grande importância por fazer parte de agricultura, as lagartas do gênero Opsiphanes e Brassolis (imagem 8) podem ser um grande risco à economia, pois se deixar pode alastrar virando praga. Imagem 8: A - Opsiphanes e B - Brassolis. O Brasil por ser o segundo maior produtor de soja, com Mato Grosso sendo o estado que mais produz, também pode ser prejudicado pelas larvas de Lepidópteros. Dentre várias outras plantas, como amoreira, macieira, etc. Algumas lagartas ainda podem ser consumidas. As lagartas da espécie Erinnyis ello servem de alimento para índios Macuxi que as comem assadas ou fritas (imagem 9), pelo costume e tradição, além de ser um alimento saudável. Entretanto, também é considerada uma iguaria em outros países como Botsuana, África do Sul e Zimbábue. Imagem 9: lagartas fritas. Outra família de grande importância econômica é a Bombycidae, conhecido por bicho-da-seda (imagem 10). No Brasil, a sericicultura é uma importante atividade agroindustrial que contribui substancialmente para a economia rural. Nosso País é o 4° produtor mundial de casulos verdes e de fios de seda. A cadeia produtiva da seda no Brasil apresenta um faturamento bruto anual da ordem de US$ 129 milhões, a A B maior parte na forma de divisas auferidas com exportações, uma vez que 97% da produção de fios de seda é destinado a esse mercado. Além disso há alguns anos atrás foi importante para a diminuição do êxodo-rural pois empregava grande quantidade de mão-de-obra, absorvendo mais de 35 mil pessoas no campo e na indústria. A planta que serve como alimento para essas lagartas é a amoreira. É um animal sensível a doenças e parasitos, sendo enjoado para ser cuidado e tendo que tomar muito cuidado com tudo que o envolverá. Imagem 10: bicho-da-seda, Bombyx mori. Os lepidópteros ainda, por sua incrível beleza, possuem outros usos além da produção de seda, como ornamento e atração turística (imagem 11). Para atraí-los em praças ou bosques basta ter flores específicas para esses animais. Imagem 11: diversidade das borboletas. 2.4 Importância ecológica Os lepidópteros servem como indicadores de impacto ambiental. O uso de indicadores biológicos tem crescido muito nos últimos anos, como uma promessa de avaliação rápida da integridade dos hábitats convertidos pela ação humana. Eles se tornaram um modelo de táxon para estudos de biodiversidade e conservação em aspectos de impacto ambiental, monitoramento de populações animais e muitos outros estudos ecológicos e genéticos. Além de fornecerem dados com baixo custo e em períodos de tempo mais curtos que outros animais, alguns grupos de Lepidoptera apresentam grande sensibilidade e rapidez de resposta às mínimas mudanças na qualidade do seu hábitat, quando começa as alterações ambientais esses animais já começam a sentir antes e demonstrar mudanças de comportamento. Os grupos que apresentaram bons indicadores de qualidade ambiental, diversidade de hábitat e como representantes, foram os ninfalídeos (imagem 12). Imagem 12: ninfalídeos. A conservação de sua diversidade depende da proteção de seu habitat, já que mudanças podem induzir a extinção local, vendo que são animais mais sensíveis. E devido à sua beleza natural, os lepidópteros são excelentes espécies para conservação. 2.4.1 Polinização A relação entre o Filo Artrophoda e o Reino das Plantas é antiga. A maior quantidade de espécies datadas no mundo todo é pertencente a estes grupos e várias adaptações recíprocas são notadas entre eles. Reflexo disso é o sucesso da fertilização cruzada que os insetos promovem nas espécies de plantas. Animais como: besouros, abelhas, vespas, borboletas entre outros estão fortemente envolvidos no processo de polinização. No reino das plantas verifica-se nas angiospermas uma adaptação maior quando comparadas as plantas de outros grupos. Isso porque nelas uma apomorfia originou a fusão das folhas carpelares e a redução dos gametófitos o que resultou em um óvulo protegido por um ovário e células gaméticas mais especializadas. O órgão que reúne essas estruturas e é responsável pela fertilização, fecundação e o formação de um novo embrião é a flor das angiospermas. A flor das Angiospermas é o órgão da planta composto por folhas férteis e não férteis. As estruturas reprodutivas quais sejam: o gineceu com conjunto carpelar, e o androceu o conjunto de estames são as folhas férteis modificadas da planta. As folhas não férteis são as pétalas e as sépalas que constituem corola e cálice respectivamente. A relação entre plantas e artrópodes surgiu quando flores com características específicasatraíram os animais polinizadores. Características como: odor, cores, tamanho, néctar etc. A grande maioria das flores é hermafrodita por isso possuem algumas estratégias para evitar a autofecundação e promover a fecundação cruzada por animais o que garantiu uma irradiação adaptativa e dispersão maior das espécies de plantas. Os fatores atrativos nas flores são os que causam involuntariamente a polinização por insetos e por vezes até vertebrados como pássaros e morcegos. 2.4.1.1 Atrativo das flores Os atrativos das flores incluem recursos nutritivos: o próprio pólen, e néctar; e recursos não nutritivos relacionados a atração visual ou olfativa: células com pigmentos e células osmóforas (que emitem odor). Os recursos podem estar distribuídos em forma de tecido compondo a flor ou em células aleatórias distribuídas nas várias partes da flor seja no cálice, corola, estames e anteras etc. Nas pétalas das flores existem células epidérmicas papilosas que estão fortemente associadas a emissão de fragrâncias florais e da absorção e reflexão de luz, interferindo em sua cor e seu brilho. Quanto mais papilosa for a epiderme, menos luz é refletida pela superfície, tornando a coloração da pétala mais saturada, uma característica bastante atraente para as abelhas. Além disso, em alguns grupos como Orchidaceae, as células papilosas presentes nas pétalas são importantes no direcionamento dos polinizadores na flor. No entanto a coloração das pétalas se deve principalmente a presença de pigmentos nas células como antocianinas, flavonoides e carotenoides. As cores das flores refletem os comportamentos etológicos dos lepidópteros. Enquanto a maioria das borboletas é diurna, a maior parte das mariposas é noturna. As flores que são visitadas por borboletas e mariposas diurnas variam no espectro do amarelo, azul, vermelho e laranja. Geralmente possuem guias mecânicos para o néctar, mas podem apresentar guias visuais. Para visitantes noturnos o perfume floral parece o atrativo mais importante e as flores são normalmente brancas e outras cores pálidas, sem guias de néctar, uma vez que usam o contorno da flor (contraste entre branco e preto) para encontrar o néctar. O uso da informação olfativa no reconhecimento floral vai além de um simples sinal que atrai polinizadores e, assim como as cores, também promovem a constância floral dos visitantes. O odor liberado pelas flores é feito por glândulas de odor ou osmóforos que sintetizam e liberam de substâncias voláteis durante a antese. Essas glândulas ocorrem com mais frequência nas pétalas. Flores que realizam antese noturna exalam uma fragrância característica muito intensa que é conhecida por muitos que já tiveram contato com essas plantas. O hábito noturno de algumas plantas casa com os hábitos noturnos de alguns animais tanto invertebrados como vertebrados. As mariposas possuem hábito noturno e estão diretamente ligadas com a polinização de plantas que fazem antese durante a noite as quais exalam cheiro mais forte característico. As borboletas, por outro lado, preferem cheiros mais cítricos adocicados ou até mesmo sem odor. Esses cheiros são notados em plantas com antese diurna. Outras características da flor também estão relacionadas com a atração por recursos tais como os nectários florais e pólen. O pólen é um recurso que além de atuar como veículo do gameta masculino e ser, portanto, responsável pelo transporte da informação genética masculina, também integra a dieta de vários grupos de insetos como besouros moscas borboletas e principalmente abelhas, além de aves e mamíferos. Assim o animal que se aproxima fazendo uma coleta ativa realiza além de sua necessidade nutricional, a polinização indiretamente por aqueles grãos que não foram consumidos. É notável nas flores que tem o pólen consumido pelos visitantes florais e polinizadores uma maior produção de pólen nas anteras, ou anteras de funções diferentes, umas pra polinização outras para a alimentação. O nectário é um outro recurso alimentar muito chamativo para visitantes florais. Sendo um tecido que secreta néctar, pode estar localizado em qualquer órgão da planta exceto as raízes. Além de atrativo para possíveis visitantes polinizadores o néctar também tem a função de proteção contra micro-organismos que possam infectar a planta. Carboidratos e aminoácidos são mais importantes para a alimentação dos visitantes florais. A composição do néctar determina o tipo de consumidor desta solução, pois os animais diferem nas preferências nutritivas. Por exemplo, beija-flores, borboletas, mariposas e abelhas de probóscide longa frequentemente preferem néctar rico em sacarose, enquanto abelhas de probóscide curta e moscas preferem néctar rico em hexoses. Alta concentração de aminoácidos foi de fato relatada para nectários florais de flores que são adaptadas a receberem visitas de borboletas, moscas e abelhas. Dados os atrativos nutritivos, visuais e olfativos que uma flor pode possuir para atrair um possível visitante floral, no próximo tópico a discussão será em torno da polinização feita pelos lepidópteros. 2.4.1.2 Polinização pelos Lepidópteros Lepidópteros tipicamente apresentam peças bucais modificadas (imagem 13) e relacionadas ao consumo de alimentos fluidos. O nome da peça bucal é probóscide ou espiro tromba, uma espécie de “lingueta”, um tubo longo e flexível por onde flui o alimento. A maioria dos Lepidoptera é nectarívora, mas fluidos de animais mortos, de fezes e de frutos em decomposição também podem compor a dieta desses insetos. Por isso a probóscide é fundamental para os lepidópteros porque os auxilia no seu hábito alimentar. O consumo de néctar apresenta uma relação direta entre esses animais e as plantas em conjunto com a polinização. Nota-se que no ato da coleta do néctar os grãos de pólen também são coletados pelo corpo de forma indireta, e na visita de flor em flor a polinização acaba acontecendo. Embora apresente relativamente baixos teores de vitaminas e proteínas, o néctar é a principal fonte de energia para a dispendiosa atividade de voar. Observe a imagem a secção da probóscide de um esfingídio em microscopia de varredura; na imagem da direita destaca-se os grãos de pólen aderidos a peça bucal. Imagem 13: secção da probóscide de um esfingídio em microscopia de varredura. A Psicofilia é o nome que se dá a polinização realizada por borboletas. As flores atrativas para elas apresentam: antese diurna, cores amarela, laranja, vermelho, azul, branco, roxo e rosa; geralmente com guias de néctar, flores são delicadas, eretas, frequentemente hipocrateriformes, tubulares, em forma de pincel. O recurso floral é o fator principal pelo qual as borboletas procuram as flores; nessas o recurso disponível é quase exclusivamente néctar, com nectário escondido; com poucos grãos de pólen, odor agradável (imagem 14). Imagem 14: flores tipicamente polinizadas por borboletas. A Esfingofilia e a Falenofilia: a primeira é a polinização feita por mariposas da família Sphingidae e a segunda é a polinização realizada por mariposas noturnas (principalmente Noctuidae). As flores polinizadas por esses animais possuem antese e liberação de odor noturna, cores branca e creme; sem guia de néctar; flores delicadas, hipocrateriformes, com tubos florais estreitos e compridos, sem plataforma de pouso, em forma de pincel; orientação das flores frequentemente horizontal. O néctar é o único recurso presente e encontra-se profundamente escondido, é pouco concentrado e produzido em grande quantidade; odor muito forte, adocicado até narcótico. Entre os Lepidoptera, os visitantes florais pertencem àdivisão Ditrysia, a qual concentra mais de 90% das espécies da ordem. Funcionalmente, mariposas podem ser separadas em dois grupos: o primeiro inclui mariposas da família Sphingidae que estão relacionadas à esfingofilia e normalmente adejam em frente às flores para acessar o néctar; o segundo grupo engloba as outras famílias de mariposas que estão relacionadas à falenofilia e visitam flores sem adejar. Ambos os grupos diferem sensivelmente entre si devido ao modo de visitação às flores, à capacidade de voo. As borboletas são divididas taxonomicamente em 3 famílias maiores: Nymphalidae, Papilionidae e Hesperiidae. Essas são divididas em muitas subfamílias e tribos. Estudos primordiais defendiam que a polinização Psicofilia não era uma polinização eficiente, sendo as borboletas classificadas como polinizadores pouco efetivos. No entanto, estudos têm progressivamente reconhecido borboletas como importantes vetores de polinização cruzada, dado que, em função do hábito gregário e da utilização das flores como repositórios energéticos, elas tendem a percorrer distâncias muito maiores do que abelhas, por exemplo. Além disso, há sugestão de que espécies que são efetivamente polinizadas por borboletas apresentem características florais convergentes, entre as quais a morfologia tubular, com plataforma de pouso ou organização em inflorescências compactas, além de características relacionadas a cor, odor e quantidade de aminoácidos presente no néctar. Machos e fêmeas de borboletas podem diferir quanto ao seu comportamento de forrageio, sendo que fêmeas visitam flores de mais espécies e preferem plantas com néctar mais rico em glicose e aminoácidos, enquanto machos tendem a percorrer distâncias maiores e preferem néctar mais concentrado e rico em sacarose. As mariposas são polinizadores noturnos (imagem 15) que estão distribuídos em distintos grupos taxonômicos, porém, mariposas Sphingidae estão entre os exemplos mais bem estudados. O hábito noturno dessas mariposas e a necessidade de coleta ativa durante toda a noite ou emprego de armadilhas luminosas para sua amostragem dificultam a elaboração de listas de espécies de esfingídeos adultos e plantas associadas. Imagem 15: flores noturnas polinizadas por mariposas. Na Paraíba, por exemplo, esfingídeos adultos de vinte espécies interagem com pelo menos trinta e seis espécies de plantas fontes de néctar. Indivíduos de uma espécie visitaram entre uma e vinte e três espécies vegetais em busca de alimento. Outro exemplo é o que foi constatado em um estudo em um trecho da Floresta Atlântica no Sudeste, no qual sessenta e quatro tipos de pólen foram registrados nas espirotrombas de esfingídeos de quarenta e nove espécies. Apesar das relações no nível das espécies serem razoavelmente generalistas, os sistemas de Esfingofilia podem ser considerados funcionalmente especializados, uma vez que envolvem plantas com tubos florais extraordinariamente compridos e animais com espirotrombas igualmente longas. Nesses casos, a morfologia floral impede a visita de qualquer outro animal que não tenha probóscides extremamente longas e finas. A polinização feita por lepidópteros não-esfingideos (Falenofilia) também é estudada e inclusive há estudos no Cerrado brasileiro que são demonstrados por Oliveira et.al em 2004. Entre as famílias com espécies sabidamente polinizadas por mariposas não-enfingídeos estão Rubiaceae, Apocynaceae, Fabaceae, Solanaceae, Onagraceae e Orquidaceae. Uma diferença entre os animais da família Sphingidae e as outras mariposas é que aquelas não adejam nas flores enquanto que as demais mariposas e as borboletas possuem a capacidade de adejar. Muitas espécies de plantas com polinização noturna apresentam suas flores fechadas, sem odor ou recurso (néctar) durante o dia, como, por exemplo, Cestrum spp. (Solanaceae). Esse comportamento floral foi entendido como uma estratégia que evita visitas diurnas por animais que supostamente seriam menos eficazes ou até pilhadores. Os odores parecem ter efeito diferente sobre o comportamento dos dois grupos de mariposas, funcionando como eliciadores do comportamento de busca visual para os esfingídeos e como guias de néctar para as demais mariposas. 2.5 Camuflagem e Mimetismo A forma e a coloração de alguns insetos sempre chamam atenção, contudo as colorações e desenhos encontrados nesses animais são sinais que auxiliam na termorregulação, seleção sexual, comunicação intra e interespecífica, além desses a defesa de predadores (pois são tóxicas). Esses mecanismos de coloração e forma são chamados de camuflagem e mimetismo. A camuflagem é considerada um grande sucesso adaptativo para todos os animais e os da ordem Lepidoptera não ficam de fora, no qual são excelentes para se camuflarem devido à variedade de cores existentes entre elas. Ela pode ser dividida de duas formas: homocromia e homotipia. A homocromia é definida como a camuflagem natural, em que o organismo irá apresentar coloração parecida com o meio em que ele estiver presente. E a homotipia é a camuflagem via comportamento de decoração, na qual o animal utiliza-se uma forma de objetos do meio em que estiver inserido. Alguns lepidópteros ainda na fase larval também são capazes de fazer camuflagem, dentre elas, tem a espécie Hemeroplanes sp que sua lagarta imita uma cobra em forma de ataque (imagem 16). Imagem 16: lagartas Hemerophanes sp. Já as lagartas da espécie Papilio xuthus fazem camuflagem com troncos das árvores, e, para enganar bem, ainda há as fezes de pássaros ficando com uma coloração marrom com branco, e na sua fase final de larva ela fica verde de acordo com a coloração de uma folha (imagem 17). Imagem 17: lagarta Papilio xuthus e sua borboleta. Além das lagartas, também há camuflagem na forma de pupa, caso da borboleta Dynastor darius que também faz camuflagem imitando uma cobra em ponto de ataque, para espantar predadores, que podem impedir que o indivíduo chegue na fase adulta (imagem 18). Imagem 18: pupa da borboleta Dynastor darius. Outros exemplos de camuflagem entre os lepidópteros são as borboletas folha indiana (Kallima paralekta), borboleta folha (Coenophlebia archidona), borboleta limão (Gonepteryx rhamni), mariposa atlas (Attacus atlas), mariposa vespa (Macrocneme chrysitis), borboleta carijó (Hamadryas februa) e borboleta coruja (Caligo Beltrão). A borboleta folha indiana é encontrada em pais asiáticos nas florestas tropicais, na vista superior sua coloração é azul, amarela e preta e na inferior ou com as asas fechadas parece com uma folha (imagem 19). Imagem 19: borboletas folha indiana (Kallima paralekta). A borboleta folha pode ser encontrada em florestas tropicais do Brasil, da Colômbia, da Bolívia, do Equador e do Peru. Na sua coloração apresenta manchas prateadas, assim parecendo uma folha em decomposição (imagem 20). Imagem 20: borboleta folha (Coenophlebia archidona). A borboleta limão (imagem 21) possui uma coloração mais verde, mas também se parece uma folha. Essa espécie é a que possui maior tempo de vida (13 anos). Imagem 21: borboleta limão (Gonepteryx rhamni). A mariposa atlas possui uma coloração na qual imita uma cobra, assim deixando bem assustadora para seus predadores (imagem 22). Imagem 22: mariposa atlas (Attacus atlas). A mariposa vespa tem uma aparência semelhança a uma vespa, contudo não ferroa como as vespas, mas o seu voo faz zigue zague no qual confunde o seu inimigo (imagem 23). Imagem 23: mariposa vespa (Macrocneme chrysitis). A borboleta carijó possui uma coloração acinzentadana qual a sua camuflagem é excelente nos troncos de árvores, assim não sendo percebida no meio. Essa é o melhor exemplo de homocromia (imagem 24). Imagem 24: borboleta carijó (Hamadryas februa). A borboleta coruja é um ótimo exemplo de homotipia, sua coloração na parte superior das asas é azul bege, preto e iridescente nos machos. A parte inferior contrasta sutilmente com marrom, preto e branco, na qual remete a figura de uma coruja (imagem 25). Imagem 25: borboleta coruja (Caligo Beltrão). A mariposa falera imita galhos de árvores, devido a sua coloração ser marrom com alaranjado (imagem 26). Imagem 26: mariposa da espécie Phalera bucephala. Já o mimetismo é definido como a imitação de características físicas ou comportamentais, esse mecanismo é usado para a proteção de seus inimigos, pois as espécies q fazem isso ao invés de utilizar a camuflagem fazem uso de cores que representa advertência. Ou seja, as espécies que são palatáveis imitam cores ou o comportamento de espécies que são impalátaveis. O mimetismo é dividido em dois tipos: mimetismo Batesiano clássico e o mimetismo Mulleriano. O mimetismo Batesiano tem esse nome devido ao naturalista inglês Henry Walter Bates, e seus primeiros estudos foram em borboletas da América do Sul. Bates defendeu a ideia de que diversas espécies exibem coloração aposemática, coloração de advertência, mas não necessariamente possuem a verdadeira nocividade. No caso de uma espécie aposemática, a coloração de advertência do modelo é verdadeira, já a do mímico é um disfarce. Ou seja, a espécie impalátavel e com odor é a verdadeira e a espécie palatável imita a coloração para se proteger. Geralmente quando uma espécie palatável imita a cor de uma impalátavel ela também faz outro tipo de mimetismo, chamado de escape, como os exemplos observados nas imagens a seguir (27, 28 e 29). O mimetismo de escape é baseado na capacidade de escapar de predadores, no caso das borboletas e voar mais rápidos. Imagem 27: (A)Mariposa venenosa Alcides agathyrsus e (B) Borboleta Papilio laglaizei. Imagem 28: (A) Parides anchises nephalion, (B) Heraclides anchisiades capys Imagem 29: (A) Heliconius besckei; (B) Heliconius erato phyllis. A B A B A B O mimetismo Mulleriano recebeu esse nome por conta do naturalista Johann Friedrich Theodor Muller, e estudava muitas espécies de insetos com a finalidade de indicar outra forma de mimetismo. Muller defendeu a ideia de que existem organismos miméticos que também apresentam técnicas de defesa da mesma maneira que o organismo modelo, onde ambas as espécies participantes da semelhança estão protegidas por impalatabilidade ou por outro mecanismo de defesa. Ou seja, tanto a espécie verdadeira quanto a espécie mimica são protegidas por terem a mesma coloração (imagens 30 e 31). Imagem 30: borboletas do gênero Heliconius. Imagem 31: Monarca- Danaus plexippus; (B) Vice-rei -Limienitis archippus. 2.6 Extinção No Brasil existem cerca de mais de 120 mil espécies de animais, entre estas, 8.922 vertebrados e 3.332 invertebrados constam na Lista Oficial da Fauna Brasileira Ameaçada de Extinção. São 385 lepidópteros incluídos nesta lista. As atividades antrópicas correspondem às principais ameaças à sobrevivência dos polinizadores. Pois causam mudanças no uso da terra (quando, por exemplo, uma área florestal é desmatada para dar lugar a pasto, plantações ou área urbana), pois pode causar fragmentação ou degradação de habitats. De acordo com Plano de ação nacional para a conservação dos lepidópteros ameaçados de extinção, alguns fatores importantes são descritos, como: - Poluentes: Em decorrência da produção agrícola e industrial, grandes quantidades de poluentes, como gases tóxicos, pesticidas e adubos químicos são produzidos. Provavelmente estes fatores contribuem bastante para a redução das populações de Lepidópteros em todo o planeta. Aplicações de pesticidas, principalmente aqueles aplicados com avião agrícola, reduzem rapidamente a diversidade de espécies em áreas preservadas próximas as lavouras. - Incêndios florestais e queimadas: Essa outra atividade antrópica, contribui como um dos fatores que mais causam a perda de diversidade biológica. Pequenos fragmentos de habitats naturais, resultantes da modificação causada pelo homem, podem ser o refúgio de espécies raras ou ameaçadas, e podem ser drasticamente danificados por incêndios. Em alguns biomas, onde o fogo faz parte do sistema, como no Cerrado, os incêndios naturais podem extinguir imediatamente populações com menos mobilidade ou mais sensível. Com a recuperação da vegetação, geralmente há uma intensa recolonização pelas espécies nativas vindas de áreas preservadas. Porém, algumas alterações e empobrecimento da matriz, podem deixar estes organismos impossibilitados de recolonizar este ambiente degradado, deixando a diversidade da área queimada cada vez menor. Nos ambientes em que o fogo não faz parte do sistema, como é o caso da Mata Atlântica e Amazônia, a recuperação da vegetação é extremamente lenta, os animais têm mais dificuldade de recolonizar estes ambientes, ou seja o processo é mais lento. - Organismos Geneticamente Modificados: A maioria das proteínas exógenas expressas pelos organismos geneticamente modificados (OGMs) afeta grupos-alvo específicos, alguns estudos mostram que a ingestão de certas quantidades de pólen de milho-Bt por larvas de 1o instar atrasa o crescimento e desenvolvimento e diminui a quantidade de indivíduos que chegam à idade adulta. Além disso, em alguns desses estudos, a borboleta adulta que, quando larva, ingeriu pólen-Bt se desenvolve menos que aquele que não ingeriu esse tipo de pólen. - Populações pequenas: O tamanho da população de lepidópteros depende muito da disponibilidade de alimentos para as borboletas e mariposas e de plantas para as larvas. Em decorrência do mosaico natural causado pela heterogeneidade da paisagem, áreas propícias ao estabelecimento das populações estão intercaladas a áreas não propícias à sobrevivência das populações, em diferentes fatores, como tempo e espaço. A influência das atividades antrópicas tem causado uma redução das áreas propícias para as espécies de lepidópteros, pois um ambiente que seria propício, é destinado ao uso da terra, seja para plantação, criação de gado, construção, ou atividades que levem ao desmatamento e alteração do uso da terra. Na maioria dos casos, espécies restritas a áreas de floresta são substituídas por espécies típicas de áreas abertas ou alteradas. A excessiva atividade antrópica, traz prejuízos irreversíveis, como extinção completa de uma população local da espécie, ou de uma espécie endêmica. Além da potencial redução de habitats, o aumento da distância entre áreas com a vegetação original e a redução da permeabilidade da matriz reduz o movimento e dispersão dos indivíduos entre estas áreas. Alguns modelos teóricos ressaltam a importância do “efeito resgate”, onde indivíduos colonizadores contribuem para uma redução na probabilidade de desaparecimento de uma população. Entretanto, as medidas de conservação apresentam grandes lacunas na literatura. Devido aos poucos projetos eficientes, ainda se encontram diversas famílias na lista de extinção. De acordo com Livro Vermelho da Fauna Brasileira Ameaçada de Extinção, as famílias de Lepidoptera são: Gráfico 1. Famílias de Lepidópteros ameaçadas de extinção, (2016). 2.7 Crendices e superstições A superstição nasceu com o homem, quando ele atingiu a faixa etária do discernimento. Encontra-se crençasassim nas mais diversificadas camadas sociais, tanto nas inferiores, onde o nível cultural é de qualidade mais baixa, mas também entre os intelectuais e os sábios, não raras vezes com maior intensidade. Pode ser definida como sentimento de veneração ou de repulsa, com respaldo no temor e na ignorância. Suas consequências mais aproximadas estão no cumprimento de deveres estranhos e falsos ou na adesão da crença a objetos e ocorrências. As superstições podem levar as pessoas à prática de atos indevidos, absurdos e contrários ao bom senso e à razão bem formada. Também pode levar as pessoas a matar animais, ou fazê-los sofrer, tudo por essa fé em algo que muita das vezes é mentira. Superstições assombram as borboletas desde a Antiguidade. Para os egípcios, quando uma pessoa morria, o seu espírito deixava o corpo sob a forma de borboleta. A crença viajou até Roma, passando pela Grécia, onde a palavra psiké, a psique, servia ao mesmo tempo para a alma, o espírito e a borboleta. Já segundo a superstição japonesa, eles acreditam que a borboleta representa a renovação da vida, e quando duas (imagem 32) delas estão juntas representam o amor, no entanto várias delas juntas é sinal de que maus dias estão por vir. Outra dos japoneses é que quando uma borboleta entra em sua casa, com certeza alguém que você gosta irá te visitar em breve. Imagem 32: exemplo de superstição. Algumas pessoas acreditam que as borboletas vêm no primeiro dia do ano “avisar” sobre como será aquele ano para a pessoa. Se a borboleta for branca (imagem 33), a boa sorte está garantida. Mas se for preta é puro sinal de má sorte, e em alguns casos sinal até de morte. O problema é que algumas pessoas acreditam de verdade nisso e matam as pobres borboletas pretas (imagem 34), que são chamadas de “bruxas” em algumas regiões do país. Imagem 33: que representa boa sorte para muitos. Imagem 34: borboleta preta, popularmente conhecida como “bruxa”. As borboletas marrons (imagem 35) também sofrem esse preconceito de que trazem má sorte, por isso muitas pessoas acabam matando-as, e nem se lembram da importância que elas podem ter no ambiente e no próprio quintal dessas pessoas. Imagem 35: borboleta marrom. Também há uma crença espelhada por todo o Brasil de que o pó que solta das asas de mariposas e borboletas pode causar cegueira, porém estudos mostram que é mentira, o que pode causar é irritação que desaparecem com 24 horas. 2.8 Curiosidades Os lepidópteros são animais bem peculiares e com família diversificadas, apresentando inclusive, algumas curiosidades interessantes de serem apresentadas. Por exemplo a espécie Ornithoptera alexandrae é a maior borboleta do mundo (imagem 36). Foi descoberta em 1906, e em 1907 foi nomeada assim, em honra da Rainha Alexandra, esposa do rei Eduardo VII do Reino Unido. Rainha Alexandra Feminino são maiores que os machos, têm asas mais amplas e pode atingir uma envergadura de 31 cm, comprimento do corpo de 8 cm e uma massa corporal de até 12 gramas, a messma apresenta manchas marrom com manchas brancas e um corpo cor de creme. Os machos são menores, podendo ter a envergadura de aproximadamente 20 cm, mas geralmente é de cerca de 16 cm e apresenta coloração diferente, sendo mais para o lado de verde e azul. Imagem 36: Ornithoptera alexandrae, maior borboleta do mundo. Já a Brephidium exilis é a menor Borboleta do mundo (imagem 37). Tem uma envergadura de asas que não ultrapassa os 5 ou 7 mm, tem a coloração das asas na parte superior castanha e quanto mais próximo do corpo azul, na parte inferior, metade é cinza e a outra metade castanho. Uma das menores Borboletas do mundo é conhecido vulgarmente como Pigmeu Azul Ocidental. A B. exilis é encontrada na América do Norte, América Central e parte da América do Sul, o habitat dessa espécie são os desertos e os pântanos. Imagem 37: Brephidium exilis, menor Borboleta do mundo. A Diaethria clymena é conhecida popularmente como borboleta 88 (imagem 38), devido o desenho de suas asas ser semelhante ao número 88. Este número está “impresso” em sua silhueta, como se alguém o tivesse escrito. Com média de 6 centímetros de envergadura, pode-se considerá-la de porte pequeno. Sua frequência vem diminuindo sensivelmente na natureza. Ela ainda é encontrada na costa brasileira onde a Mata Atlântica ainda é preservada e no Cerrado. Imagem 38: Diaethria clymena conhecida popularmente como borboleta 88. A Apatura Iris, conhecida como borboleta Imperador roxo (imagem 39) tem a envergadura de suas asas varia entre os 6,5 cm e 7,5 cm, sendo consideradas uma das maiores borboletas da Inglaterra. É encontrada nos bosques de toda Europa Central e algumas partes da Ásia. Os machos são bem bonitos tendo asas em tons purpúreos, já as fêmeas possuem asas cor marrom e não tem a mesma beleza dos machos. Essas borboletas vivem a maior parte de suas vidas nas copas de árvores, mas as vezes as fêmeas descem para botar seu único ovo, ou então ambos descem para se alimentarem de outra coisa que não seja seiva de carvalho. Os machos defendem seus territórios como exímios soldados e, segundo especialistas, atacam até mesmo algumas aves caso elas entrem em seu espaço. Outra curiosidade é que o macho não tem interesse em fêmeas que já tenha acasalado. Porém, a principal curiosidade é que esta borboleta se alimenta de coisas como: carcaça de animais, urina, estercos, dejetos de pulgões, poças de lama, suor humano e seiva de carvalho. Imagem 39: Apatura Iris, borboleta Imperador roxo. O macho da espécie Creatonotos gangis (imagem 40), encontrada na Ásia e na Austrália, possuí estruturas chamadas corematas na parte de trás que são usadas para espalhar feromônio em grande quantidade, garantindo a atração da fêmea. Imagem 40: Creatonotos gangis. A mariposa Oidaemetophorus eupatorii (imagem 41), ganhou a fama de que tem a aparência estranha, é a mariposa pluma Nativa da América do Norte e com o corpo em forma de “t”, as asas finas tornam-nas fáceis de identificar. Uma das formas larvares da traça pluma vive perigosamente, alimentando-se de uma planta carnívora, a sundew rosa. Imagem 41: Oidaemetophorus eupatorii. Ainda tem a borboleta que chama atenção de muitos por possuir as asas transparentes, é a espécie Greta oto (imagem 42), além de ser uma borboleta muito bonita e delicada, muito utilizada na atração turística, inclusive é encontrada no Cerrado. Imagem 42 borboleta Greta oto. 2.9 Representantes que ocorrem no Cerrado A seguir algumas das famílias que ocorrem no bioma Cerrado, são três exemplos de família de borboletas (imagens 43, 44 e 45) e três famílias de mariposas (imagens 46, 47 e 48). As lagartas dos Papilionídeos (imagem 43) têm uma estrutura chamada osmetério na parte dorsal do tórax, que fica escondida dentro de uma cavidade. Quando a lagarta é perturbada essa estrutura vem para fora, exalando um cheiro forte e desagradável. Só as lagartas desta família possuem essa estrutura, que atua contra seus predadores e parasitas. Imagem 43: família Papilionidae. Uma das grandes famílias de borboletas, de cores variadas é a Nymphalidae (imagem 44). Nas classificações mais recentes outras borboletas, antes consideradas em famílias diferentes, passaram a ser sub-famílias dessa família. Incluem Caligo sp. (antes Brassolíneo), chamado borboleta coruja devido às manchas ocelares, na face inferior das asas inferiores, que parecem olhos de coruja, cujo as lagartas são brocas de pseudo-caules de bananeira. Já Agraulis sp. (antes Heliconíneo), praga do maracujá que sealimentam de suas folhas, sendo os adultos alaranjados, com riscos e manchas pretas na parte superior das asas e na face inferior das mesmas são prateadas. Morpho menelaus (antes Morfíneo), chamado azul-seda, devido ao azul metálico, na face dorsal das asas. As lagartas alimentam-se de plantas silvestres. Hamadryas feronia (antes Ninfalíneo), chamadas borboleta carijó e estaladeira, porque produzem ruído seco ao voar. E Colobura dirce (antes Ninfalíneo), nome vulgar borboleta zebra, por causa do desenho na face ventral de ambas as asas. A sua planta-alimento é a imbaúba. Imagem 44: Família Nymphalidae. Nos Pierídeos (imagem 45) tamanho dos adultos varia entre pequeno e médio. As cores mais frequentes são brancas, amarela ou laranja, marcadas de preto. As lagartas atacam hortaliças como a couve e leguminosas do gênero Cassia. Os adultos migram aos bandos e pousam nas beiras de rios, igarapés, areia úmida para sugarem minerais e água. Outras borboletas adultas também se alimentam assim, como os hesperídeos e papilionídeos. Imagem 45: Família Pieridae. O tamanho das mariposas da família Esfingidae (imagem 46) varia de grandes (20 cm de envergadura das asas) até pequenas. Aspecto inconfundível: corpo robusto, asas anteriores fortes, triangulares, longas e estreitas; asas posteriores triangulares mas pequenas, sempre menores que as anteriores. O nome da família provém do comportamento de suas lagartas que se perturbadas ficam com a parte anterior do corpo mais ou menos ereta, um certo tempo, lembrando a pose da esfinge egípcia. Têm importância econômica pois são pragas de várias culturas e também como adultos são polinizadores, devido ao hábito alimentar. Imagem 46: Família Esfingidae. Já o tamanho dos Saturnídeos varia muito, desde pequenos a muito grandes. Não têm espirotromba, não se alimentam quando adultos. Muitas lagartas possuem cerdas ou espinhos com substância urticante, como por exemplo a Hylesia sp. ou até letal como a Lonomia sp. Imagem 47: Família Saturnidae. Maior família de lepidópteros é a dos Noctunídeos, com o maior número de espécies conhecidas e também têm o maior número de pragas. Possuem cores sombrias de modo geral e poucas cores mais vivas. Imagem 48: Família Noctuidae REFERÊNCIAS BRANCALHÃO, R.M.C. Vírus Entomopatogênicos no Pesquisa Bicho-da-seda. Biotecnologia Ciência & Desenvolvimento. n. 24. jan/fev, 2002. DEL-CLARO, Kleber. Comportamento Animal: Uma introdução à ecologia comportamental. Editora - Livraria Conceito - Jundiaí - SP 2004 ISBN: 85-89874-02- 8 132 pgs., il. FREITAS, A.V.L; MARINI, O.J.F. Plano de ação Nacional para Conservação dos Lepidópteros ameaçados de extinção. Instituo Chico Mendes, n.13. 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