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Catalogação na publicação: Júlia Angst Coelho – CRB Provisório 05/05 R454b Reviers, Bruno de Biologia e fi logenia das algas / Bruno de Reviers ; tradução Iara Maria Franceschini. – Porto Alegre : Artmed, 2006. 280 p. : il. ; 25 cm. ISBN 978-85-363-0660-5 1. Algas – Fisiologia. 2. Algas – Evolução. 3. Algas – Classifi cação. I. Título. CDU 582.26 3Capítulo Divisão Rhodophyta Número de táxons Calcula-se cerca de 700 gêneros (Kraft, 1981). Existem mais de 10.000 espécies des- critas, mas, devido à grande quantidade de sinônimos, estima-se, em geral, um nú- mero efetivo de espécies situado entre 4.000 e 6.000 (Woelkerling, 1990). Defi nição As algas vermelhas formam um grupo homogêneo, bem-defi nido. São as únicas algas eucariontes a possuírem, simultaneamente, plastídios endossimbióticos primários com fi cobilissomos comparáveis aos das cianobactérias, um tipo de amido formando grãos citoplasmáticos (amido das fl orídeas ou rodamilo) e uma ausência total de células fl ageladas. Efetivamente, as células das algas vermelhas são sempre despro- vidas de fl agelos, mesmo os gametas masculinos: não existem espermatozóides, mas espermácias. Os corpúsculos basais dos fl agelos das demais algas eucariontes são centríolos; nas algas vermelhas, esses centríolos estão ausentes, sendo substituídos por dois anéis, durante a mitose (ver Mitose). Esse fato destaca ainda mais a ausên- cia total de estrutura fl agelar. Caracteres derivados próprios A sinapse, estrutura que coloca em contato os citoplasmas de duas células vizinhas (ver Parede), constitui, provavelmente, um caráter morfológico derivado próprio, per- mitindo distinguir o grupo; isso ocorre se admitirmos que as raras algas vermelhas que não a possuem (formas unicelulares ou espécies, como as de Porphyra, cujos talos têm uma estrutura laminar pouco mais diferenciada que uma colônia de orga- nismos unicelulares reunidos por uma mucilagem) não sejam espécies que tenham divergido antes da aquisição da sinapse. Os fi cólogos concordam em considerar as algas vermelhas monofi léticas, o que é confi rmado por todas as fi logenias com base em estudos moleculares realizados até o momento. 38 Bruno de Reviers * N. de T. Em português, mais conhecida como estrutura polissifônica. Segundo o autor, este termo é mal-emprega- do, nas algas vermelhas, para designar fi leiras de células multinucleadas (ver sifão, no glossário). ** N. de T. Expressão francesa utilizada tal qual em língua inglesa, signifi cando “corpo em forma de cereja”. Estrutura vegetativa ■ CARACTERÍSTICAS MORFOLÓGICAS GERAIS. As algas vermelhas são, em geral, de ta- manho médio (de alguns milímetros a algumas dezenas de centímetros). Raramente são unicelulares (Fig. 3.1), sendo quase sempre fi lamentosas, com uma disposição dos ramos laterais mais ou menos hierarquizada (ver Fig. 3.2). Sua estrutura pode ser uni ou multiaxial (Fig. 3.3, 3.4), com os fi lamentos muitas vezes agregados, formando um pseudoparênquima (Fig. 3.5). Os representantes da família Rhodomelaceae (ordem Ce- ramiales) têm uma estrutura particular (estrutura rodomelóide*), descrita na Fig. 3.6. Cada célula possui um ou vários plastídios, parietais ou centrais, providos ou não de um pirenóide, de acordo com as ordens (Fig. 3.7; ver também Classifi cação, para cada uma das ordens). Os plastídios são envoltos por duas membranas, como os das Glauco- phyta e Viridiplantae. Os tilacóides não estão empilhados, mas isolados, eqüidistantes e, muitas vezes, dispostos na periferia do plastídio, como nas Cyanobacteria e como nos plastídios das Glaucophyta. O DNA plastidial se apresenta na forma de numerosos nu- cleóides, de 1-2 µm de diâmetro, distribuídos por todo o plastídio. As células são, muitas vezes, multinucleadas (Wu, 1996). Isso pode resultar ou da divisão do núcleo sem que a célula se divida, ou de fusões celulares, ou da formação de sinapses secundárias (ver Parede). O número de núcleos pode variar de acordo com as partes do talo; por exemplo, em Gracilaria tenuistipitata, as células externas do córtex são uninucleadas, e as célu- las corticais internas são plurinucleadas. O talo das algas vermelhas pode apresentar células especializadas, como as células secretoras de produtos bromados (bromuques, em francês), presentes sobretudo nas Ceramiaceae, ou secretoras de produtos iodados (ioduques, em francês) das Bonnemaisoniaceae. Essas células são facilmente observá- veis ao microscópio óptico, onde seu conteúdo aparece homogêneo, acinzentado e muito refringente. Os produtos iodados das Bonnemaisoniaceae são responsáveis pela colora- ção azul do papel, quando se prepara uma exsicata de herbário com um espécimen dessa família. Células secretoras de mucilagem, preenchendo a cavidade central do talo, são observadas nas Champiaceae (ordem Rhodymeniales; Fig. 3.4e). Muitas vezes, algumas células contêm inclusões particulares: por exemplo, em forma de esferas, poliedros, discos, agulhas, paralelepípedos ou de mola (em Nito- phyllum punctatum, por exemplo). A mais espetacular dessas inclusões é o corps en cerise**, presente em certas células de diversas espécies de Laurencia (Fig. 3.8). Esses corps en cerise e as inclusões em forma de mola de Nitophyllum punctatum são muito frágeis, desaparecendo quando a célula morre. Certas inclusões possuem a propriedade de refl etir a luz, conferindo às algas uma iridescência azul ou verde. Nas espécies de Chondria, esses corpos iridescentes são de natureza fenólica (Feldmann, 1964). Em Chondrus crispus, a iridescência azul permite identifi car os gametófi tos, pois os tetrasporófi tos não apresentam essa propriedade (Fournet et al., 1993). ■ CRESCIMENTO. O crescimento na classe Florideophyceae é, em princípio, apical, ex- ceto nas ordens Acrochaetiales, Colaconematales e Rhodogorgonales, em que é difuso; nas Corallinales não-articuladas, o crescimento nos hipotalos (parte rastejante, basal, do talo) é terminal (periférico), mas pode ser considerado como intercalar nos peritalos (fi lamentos eretos, originados do hipotalo), já que as células meristemáticas são reco- bertas por células que não se dividem (epitalo). Nas Bangiophyceae, o crescimento é, em geral, difuso; no entanto, na ordem Rhodochaetales, ele é apical; nas ordens Erythro- Biologia e Filogenia das Algas 39 1 µm a N M GA Par N GA M EP EP Fib Fib Til Til Di V Mu MP MP Pir 0,5 µm 100 µm 25 µm 15 µm 25 µm 50 µm50 µm 60 µm 10 µm 5 cm 75 µm b c d e f g h ij k l Fig. 3.1. Diversidade das Cyanidiophyceae e das Bangiophyceae. a. Cyanidium caldarium. b. Porphyri- dium cruentum. c. Stylonema sp. d. Chroodactylon sp. e. Erythrocladia sp. f, g. Erythrotrichia carnea (g, deta- lhe de um fi lamento de Erythrotrichia carnea em direção à sua base, mostrando o plastídio estrelado provido de um pirenóide central). h. Compsopogon sp. i. Rhodochaete parvula. j. Bangia purpurea. k. Corte transversal de Bangia atropurpurea, mostrando o plastídio estrelado provido de um pirenóide central. l. Porphyra purpu- rea. Exemplar mostrando uma parte clara (masculina) e uma parte escura (feminina). Di = dictiossomo. EP = envoltório plastidial. Fib = fi cobilissomo. GA = grão de amido. M = mitocôndria. MP = membrana plasmática. Mu = mucilagem. N = núcleo. Par = parede. Pir = Pirenóide. Til = Tilacóide. V = vesícula. (Seg. Seckbach & Ikan, redesenhado seg. Lee, 1989 [a]; Gantt & Conti, redesenhado seg. Lee, 1989 [b]; Gabrielson et al., 1990 [c, e, h]; Belcher & Swale [como Asterocytis sp.], redesenhado seg. Lee, 1989 [d]; Coppejans, 1995 [f, g, j, l]; Magne, 1960 [i]; Bourrelly, 1970 [k]). 40 Bruno de Reviers a b c RCD ECI FiR FiE talo filamentoso heterótrico RCD ECI Fig. 3.3. Estrutura dos talos (cont.): estruturas uniaxiais. a. Talo heterótrico (isto é, composto de fi lamentos rastejantes e de fi lamentos eretos) de Rhodothamniella fl oridula (Palmariales). Os fi lamentos eretos são compos- tos de eixos principais de crescimento indefinido, com ramos laterais de crescimento defi nido (pleurídios). Eles são pouco hierarquizados, isto é, os pleurídios se assemelham muito aos eixos principais. b, c. Antithamnionella sarniensis (Ceramiales) epífi ta sobre um fragmento de uma outra alga (c, detalhe de b, mostrando uma estrutura mais claramente hierarquizada que a de a). ECI = eixo principal de crescimento indefi nido. FiE = fi lamento ereto. FiR = fi lamento rastejante. RCD = ramo lateral de crescimento defi nido. (Modifi cado, seg. Newton, 1931). Fig. 3.2. Estrutura dos talos. a. Esquema de um talo com estrutura uniaxial. b. Esquema de um talo com estrutura multiaxial. Cox = célula coxal, também denominada célula pericentral ou periaxial. E = eixo princi- pal. E2 = eixo secundário. IA = inicial apical. Pl = pleurídio. (Modifi cado, seg. Feldmann, 1963). Pl Cox E E2 IA IA Pl BaseBase a b peltidales, Compsopogonales e Bangiales, o crescimento é, ao mesmo tempo, difuso e terminal, dependendo das partes do talo ou das fases do ciclo de desenvolvimento. ■ RELAÇÃO ENTRE AS MITOCÔNDRIAS E O APARELHO DE GOLGI. Nas algas vermelhas, em geral, estas duas organelas estão estreitamente associadas (Fig. 3.9), exceto nas ordens Cyanidiales, Rhodochaetales, Erythropeltidales e Compsopogonales. Nas Porphyridia- les, essa associação foi mostrada, ao menos, nos gêneros Porphyridium e Rhodosorus. Não se tem conhecimento desta relação nas ordens Balbianales e Rhodogorgonales. Biologia e Filogenia das Algas 41 a e f b RR E E E E E E E E IA CC CSMD IA Pl Pl 2 cm 1 cm 1 cm 20 µm d g c Fig. 3.4. Estrutura dos talos (cont.): estruturas multiaxiais. a-c. Furcellaria lumbricalis (Gigartinales; b, se- ção longitudinal do ápice de um ramo, mostrando a estrutura multiaxial; c, vista de b em seção transversal). d. Chylocladia verticillata (Rhodymeniales, família Champiaceae). e. Corte longitudinal de um ápice, mostrando os eixos principais, as iniciais apicais, células corticais (formando os pleurídios), células secretoras de mucila- gem e um diafragma interrompendo a cavidade central do talo, preenchido pela mucilagem das células secre- toras. Tais diafragmas também ocorrem no gênero Champia, mas não em Lomentaria (ambos pertencentes à família Champiaceae). f. Esquema das iniciais apicais e das primeiras células axiais de um representante das Champiaceae, observadas em vista superfi cial ao se cortar a extremidade de um ramo e comprimi-la entre lâmina e lamínula. g. Lomentaria articulata. CC = células corticais. CSM = células secretoras de mucilagem. D = diafragma. E = eixos principais. IA = iniciais apicais. Pl = pleurídio. RR = ramo rastejante, semelhante ao estolão de uma Embryophyta, com estruturas de fi xação. (Seg. Coppejans, 1995 [a, g]; Oltmanns, 1904-1905 [b, c]; Hoek et al., 1995 [d]; Kylin in Hoek et al., 1995 [e]). 42 Bruno de Reviers a b c d e f g Cis ST A A A A A1 1 1 12 2 2 3 3 4 E IA IRP IRS ramo primário ramos secundários célula pericentral A Fig. 3.5. Estrutura dos talos (cont.): estrutura uniaxial pseudoparenquimatosa de Hypoglossum hypoglos- soides (Ceramiales, família Delesseriaceae). a. Os ramos foliáceos jovens são formados na parte central espessada, em forma de nervura, de um ramo foliáceo mais velho. b. Ramo foliáceo com um soro de tetras- porocistos. c. Estrutura do ápice, mostrando a natureza pseudoparenquimatosa do talo e o modo de ramifi - cação dos fi lamentos; primeiro, formam-se duas células pericentrais; cada uma delas origina um pleurídio. Os pleurídios são ramifi cados: um ramo primário porta ramos secundários. d. Esquema indicando o modo de formação das células pericentrais: primeiro, é formada uma, depois outra célula pericentral, como ilustrado também em c; quando o talo está mais desenvolvido, formam-se duas outras pericentrais, perpendicularmen- te às duas primeiras. Notar que, com esse tipo de formação, a última pericentral produzida nunca estará na frente da primeira. Essa é uma característica da família Delesseriaceae. (Nas Rhodomelaceae, outra família da ordem Ceramiales, ao contrário, a última pericentral formada está sempre na frente da primeira, não im- portando o número de pericentrais; comparar com a Fig. 3.6e). e-g. Três etapas da formação da parte central espessada em forma de nervura. Cis = cistocarpo. E = eixos principais. IA = iniciais apicais. IRP = inicial do ramo primário. IRS = inicial do ramo secundário. ST = soro de tetrasporocistos. (Seg. Stegenga & Mol in Hoek et al., 1995 [a, b]; Kylin, 1956 [c, e-g]). ■ PIGMENTOS. Em geral, as Rhodophyta possuem apenas clorofi la a. A clorofi la d foi evidenciada em várias algas vermelhas por Landrau & Welschmeyer (2000), e é possível que esteja presente em, ao menos, uma parte delas. Os pigmentos acessó- rios, fi coeritrina, fi cocianina e alofi cocianina, estão dispostos nos fi cobilissomos e mascaram a cor verde da clorofi la (ver Reviers, 2002). β,ε-caroteno (= α-caroteno) e β,β-caroteno (= β-caroteno) estão presentes. As principais xantofi las são a luteína e a zeaxantina; encontram-se também anteraxantina, violaxantina e α e β-criptoxan- tinas. ■ RESERVAS. O carboidrato de reserva é um glicano α 1-4 com ramifi cações dispos- tas em 1-6, semelhante à amilopectina (ver Reviers, 2002). Esse glicano é, muitas vezes, denominado “rodamilo” ou “amido das fl orídeas”; ele não contém amilose e se colore de castanho-avermelhado pelo lugol. No citoplasma, o amido das fl orídeas forma grãos mais ou menos esféricos ou em forma de escamas aproximadamente arredondadas. Esses grãos apresentam o fenômeno da “cruz negra”, sob luz polariza- Biologia e Filogenia das Algas 43 a b c d e f 2 cm 50 µm 200 µm 500 µm IA CP P IA CAx CAxP1 P2 P3 P4 CAx CAx CAx CAx P1 P2 P3 P4P1 P2 P3 P1 P2 P1 Tr Esp Fig. 3.6. Estrutura dos talos (cont.): estrutura uniaxial da família Rhodomelaceae (Ceramiales). a-d. Poly- siphonia fucoides. a. Morfologia geral. b. Detalhe do ápice. c. Vista superfi cial de parte do talo. d. Corte transversal, mostrando 17 células pericentrais (P) e algumas pequenas células periféricas (CP) originadas da divisão das pericentrais e constituindo um início de corticação. Cada célula pericentral mais as células corticais eventualmente originadas de suas divisões constituem um pleurídio. e. Modo de construção de um talo de uma espécie de Polysiphonia que possui quatro células pericentrais. O número de células pericentrais (quatro ou mais) é um caráter importante para a identifi cação das espécies. O alongamento do eixo é asse- gurado pelas divisões transversais sucessivas da célula inicial apical (IA). Depois, as células axiais (CAx) se dividem através da formação de septos longitudinais ao longo de todo o seu comprimento, o que faz com que as células pericentrais tenham o mesmo comprimento das células axiais das quais se originaram, ao contrário do que ocorre no geral (comparar com a Fig. 3.3). O modo alternativo de formação de células pericentrais (P1, P2, P3, P4) faz com que a última célula formada esteja sempre na frente da primeira, diferindo do modo de formação de pericentrais nas Delesseriaceae, outra família da ordem Ceramiales (comparar com a Fig. 3.5d). f. Ramo masculino com tricoblastos (Tr) ramifi cados, incolores e muitas vezes caducos, em Polysiphonia. Os tricoblastos são defi nidos como ramos laterais unisseriados, ramifi cados ou não, pigmentados ou incolores, originários da parte apical do talo, de crescimento defi nido e com aspecto de pêlo, presentes na grande maioria das Rhodomelaceae. Notar os espermatocistos (Esp) dispostos em forma de regalo*. (Seg. Newton, 1931[a]; Coppejans, 1995 [b-d]; Feldmann, 1963 [f]). * N. de T. Agasalho para as mãos, em geral feito de pele, muito usado nos países frios. 44 Bruno de Reviers a b c d e N Pir Pir Pir Pir N Fig. 3.7. Tipos de plastidoma encontrados nas algas vermelhas. a. Porphyra (Bangiales). Um plastídio centralestrelado com um pirenóide também central. b. Helminthocladia (Nemaliales). Um plastídio parietal estrelado com um pirenóide central. c. Acrochaetium (Acrochaetiales). Um plastídio parietal com um pirenói- de central (certas espécies têm um plastídio do tipo b). d. Rhodothamniella (Palmariales). Vários plastídios parietais recortados, cada um com um pirenóide central. e. Rhodochorton (Acrochaetiales). Vários plastídios parietais sem pirenóide. N = núcleo. Pir = pirenóide. (Seg. Feldmann, 1963). Par Pl TCit Cit CoC Vac Fig. 3.8. Esquema ilustrativo da inclusão denominada corps en cerise presente nas células de certas espé- cies de Laurencia (Ceramiales). Cit = citoplasma. CoC = corps en cerise (grande inclusão, envolta de citoplas- ma). Par = parede. Pl = plastídio. TCit = tractus citoplasmático. Vac = vacúolo. Biologia e Filogenia das Algas 45 Fig. 3.9. Ilustração da estreita relação existente entre o aparelho de Golgi (Di) e as mitocôndrias (M) na maioria das algas vermelhas. Aqui também existe uma estreita relação com o plastídio (Pl). (Seg. Pueschel in Hoek et al., 1995). M Di Pl * N. de T. As sinapses secundárias também podem se formar entre células não-aparentadas e mesmo entre células de algas vermelhas parasitas e seus hospedeiros. Segundo Goff & Coleman (1990), a formação de sinapses secundárias parece ser um mecanismo pelo qual células geneticamente diferentes podem trocar informação, desde que a célula resultante da fusão contenha ao menos dois tipos de núcleo (ver Fig. 3.13e) e citoplasmas diferentes. da. O glicano de reserva é formado nas proximidades da membrana plasmática, e não do pirenóide, quando este está pre- sente. A função do pirenóide, nas algas vermelhas, é desconhecida. ■ OSMORREGULAÇÃO. Dois heterosíde- os, o fl oridosídeo (= 2-O-D-glicerol-α-D- galactopiranosídeo; Fig. 3.10a) e o iso- fl oridosídeo (= 1-O-D-glicerol-α-D-galac- topiranosídeo), contribuem, ao menos parcialmente, para a osmorregulação celular. Esses compostos estão presentes na maioria das algas vermelhas, exceto na ordem Ceramiales, em que são subs- tituídos pelo digeneasídeo (ou manogli- cerato = 2-D-glicerato-α-D-manopirano- sídeo; Fig. 3.10b). Em Bostrychia (Cera- miales), os polióis (sorbitol, dulcitol) são abundantes. A trealose é um glicídio co- mum nas algas vermelhas; talvez cons- titua uma forma de reserva. O manitol é utilizado para a osmorregulação celular em Caloglossa leprieurii, alga dos man- gues (Karsten et al., 1997). Floridosídeo ocorre também nas cianobactérias e nas Cryptophyta (Ragan & Chapman, 1978). ■ PAREDE. A parede celular é constituída de celulose (ou de xilanos, em certas Ban- giales) na sua parte fi brilar e, em geral, de galactanos sulfatados (às vezes, de ma- nanos) na parte mucilaginosa. Na grande maioria das algas vermelhas, uma particu- laridade da parede situada entre duas células é uma abertura denominada sinapse (pit connection, para os anglófonos). Durante a mitose, a parede transversal formada entre as duas células-fi lhas se fecha como um diafragma, mas não por completo (Fig. 3.11). O orifício formado é logo obstruído por uma rolha sináptica (bouchon synapti- que, para os francófonos; pit plug, para os anglófonos) de estrutura complexa, com- posta de proteínas e de polissacarídeos ácidos; às vezes, ela é recoberta, de cada lado, por uma ou várias camadas contendo polissacarídeo e/ou pela membrana plasmática (Fig. 3.12). O tipo de sinapse tornou-se um caráter importante para a classifi cação do grupo (Tabelas 3.1 e 3.2). Sinapses secundárias podem se formar por intermédio de uma célula de junção (Fig. 3.13). As sinapses primárias são produzidas entre duas células de um mesmo fi lamento e permitem que se acompanhem as gerações celula- res. As sinapses secundárias são formadas entre dois fi lamentos vizinhos*. Na ordem Corallinales (exemplos Fig. 3.14b, c), os organismos têm suas paredes impregnadas de calcário e, nos trópicos, contribuem para a formação dos recifes de corais. Durante a calcifi cação, ocorre a deposição de calcita cristalizada perpendicu- 46 Bruno de Reviers Fig. 3.10. a. Floridosídeo. b. Digeneasídeo. a b c d e N S RS RE 0,5 µm f Fig. 3.11. Formação de uma sinapse (do tipo a da Fig. 3.12). a. Célula de um fi lamento de alga vermelha. b. Mitose da célula a. c. Formação centrípeta da parede transversal entre as duas células-fi lhas. Essa parede se forma como um diafragma que se fecharia, mas não completamente, ocasionando uma abertura: a si- napse. d. A sinapse é obstruída por uma rolha sináptica. e. Vesículas alongadas de retículo endoplasmático dispõem-se na sinapse. As substâncias que constituirão a rolha sináptica são depositadas no interior e no exterior das vesículas. f. Rolha sináptica formada. N = núcleo. RE = retículo endoplasmático. RS = rolha sináp- tica. S = sinapse. (Seg. Ramus e Scott et al. in Hoek et al., 1995 [e, f]). CH2OH CH2OH CH2OHH H H HO OH OH H HO a b O CH CH2OH COOH CH2OHH H OH H OH H OH HO O CH larmente à parede celular. A cristalização parece iniciar pelos alginatos (substância conhecida nas Phaeophyceae e em certas bactérias, como Pseudomonas; segundo Okazaki et al., 1982, assinalada também nas Corallinales). A calcifi cação pode ser contínua (coralinas não-articuladas, Fig. 3.14b) ou interrompida entre os artículos, o que confere ao talo uma fl exibilidade re- lativa (coralinas articuladas, Fig. 3.14c). As paredes das algas vermelhas não pos- suem plasmodesmas. ■ MITOSE. A membrana nuclear persiste durante a mitose (mitose fechada). Além disso, o núcleo é circundado pelo retículo endoplasmático. Em cada extremidade do fuso, há um anel polar, não ocorrendo cen- tríolo (Fig. 3.15). A citocinese se efetua por meio de um sulco centrípeto quase sem- pre incompleto, deixando uma conexão citoplasmática típica das algas vermelhas: a sinapse (ver explicação acima). ■ TIPO DE NUTRIÇÃO E PARASITISMO. As algas vermelhas são fototrófi cas, com exce- ção de seus representantes parasitas ou parcialmente parasitas, como Polysiphonia Divisão Rhodophyta Número de táxons Definição Caracteres derivados próprios Estrutura vegetativa